search for




 

Research Advances in Biofortification and Bioavailability of Fe and Zn for Improving the Nutritional Value of Wheat
밀 영양성 강화를 위한 철과 아연 함량 및 이용 증진 연구 동향
Korean J. Breed. Sci. 2023;55(4):325-349
Published online December 1, 2023
© 2023 Korean Society of Breeding Science.

Jinhee Park1†, Sumin Hong2†, Kyung-Hoon Kim1, Kyung-Min Kim1, Go-Eun Lee1, Myoung-Goo Choi1, Chon-Sik Kang1, Youngjun Mo2, Chul Soo Park2, and Changhyun Choi1*
박진희1†⋅홍수민2†⋅김경훈1⋅김경민1⋅이고은1⋅최명구1⋅강천식1⋅모영준2⋅박철수2⋅최창현1*

1National Institute of Crop Science, Rural Development Administration, Wanju, 55365, Republic of Korea
2Department of Crop Science and Biotechnology, Jeonbuk National University, Jeonju, 54896, Republic of Korea
1국립식량과학원, 2전북대학교 작물생명과학과
Correspondence to: *(E-mail: chchhy@korea.kr, Tel: +82-63-238-5454, Fax: +82-63-238-5463)
Author Contributions: Jinhee Park and Sumin Hong contributed equally.
Received November 15, 2023; Revised November 22, 2023; Accepted November 22, 2023.
This is an Open-Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.
Abstract
Since iron (Fe) and zinc (Zn) are essential micronutrients for human immunity and metabolic activities, it is important to biofortify major food crops such as wheat and improve the bioavailability of Fe and Zn. In this review, we focused on analyzing studies conducted to identify and evaluate QTLs, genes, and associated molecular markers related to Fe and Zn content in wheat, their absorption mechanisms, and bioavailability in terms of genetics and breeding. Because bread wheat has a limited Fe and Zn content in its grains, many studies have used wild, synthetic, or mutant wheat resources with high Fe and Zn contents. Many studies have been conducted to characterize related genes, of which Gpc-B1 is the major gene that increases the final content of Fe, Zn, and protein in association with an Gpc-B1 increase in Fe uptake and regulate Zip and YSL expression. Research determining the appropriate phytic acid content and increasing phytase activity to improve bioavailability was also highlighted.
Keywords : wheat, micronutrients, iron, zinc, marker-assisted selection
서 언

밀은 세계적으로 매우 중요한 식량으로, 특히 개발도상국에서는 에너지원의 약 60%를 밀에 의존하고 있으며, 지속적인 생산량 증가로 2020년 생산량은 약 7.8억톤에 이른다(Gupta et al. 2020, 2021). 밀 수량 증가에 비해서 영양학적 가치(nutritional quality)는 지난 100년간 많은 관심이 없었지만, 최근 들어 철과 아연 등 미량원소(micronutrients)에 대한 영양학적 중요성이 높아지면서, 미네랄 함량과 농도를 높이는 생물강화(biofortification)에 대한 관심이 높다(Amiri et al. 2015, Kamaral et al. 2022, Kaur et al. 2021, Khoshgoftarmanesh et al. 2010, Tong et al. 2020). 생물강화는 ‘숨겨진 배고픔(hidden hunger)’으로 잘 알려졌으며, 저개발 국가 어린이들의 영양실조 유발원인으로 이에 대한 관심이 높아지고 있다. 세계보건기구(WHO, World Health Organization)는 전세계의 20억명 이상이 철과 아연 결핍으로 인해 빈혈이 잦고 노동 생산성 약화되고 병에 쉽게 걸리면서 사망률도 증가하는 등 심각한 문제를 유발한다고 경고하고 있다(Gupta et al. 2021, Harding et al. 2018, Kamaral et al. 2022). 2017년 기준으로 5살 이하의 아시아 어린이의 67%와 아프리카 어린이 27%가 영양불균형(malnutrition)이나 질병으로 고통받고 있다. 저개발 국가는 미량원소 결핍이 만연해 있지만, 유럽이나 북미의 고소득 국가에서도 ‘숨겨진 배고픔’처럼 미네랄이나 비타민과 요오드 결핍이 발생하고 있을 뿐만 아니라 과다 섭취로 인한 문제도 발생하고 있다(Bruins 2015, Gupta et al. 2021, Kamaral et al. 2022).

생물강화를 위해서 결핍된 미네랄을 비료나 엽면시비로 공급할 수 있는데, 아연의 경우 시비량의 20%만 작물에게 흡수되고 나머지는 토양에 잔류하기 때문에 시비를 통한 생물강화는 비경제적일 뿐만 아니라 환경에도 악영향을 미치므로 관련 유전자의 기능을 연구하고 마커를 활용한 선발 효율을 높이는 연구가 보다 효과적이다(Dhaliwal et al. 2019, Kaur et al. 2021). 그러나 우리가 주로 재배하는 보통밀인 6배체 밀의 경우 미량원소 범위와 함량 증가는 한계가 있기 때문에 야생자원의 도입이나 활용을 통한 합성 품종(synthetic hexaploid wheats) 육성이 시도되었으며 관련된 총설들이 여러 편 있다(Das et al. 2019, Devi et al. 2019, Kaur et al. 2021, Khan et al. 2017, Kumar et al. 2019, Ludwig & Slamet-Loedin 2019, Riaz et al. 2017, Saini et al. 2020). 본 논문에서는 미량원소 중 성장 및 면역이나 인지 능력에도 영향을 미치는 철과 아연 함량 증진에 대하여 유전⋅육종적인 측면을 중심으로 정리하였으며, 미량원소의 생물활용(bioavailability)을 위한 피트산(PA, phytic acid)과 관련 효소인 phytase에 대한 내용도 일부 정리하였다.

철과 아연 함량 증진

유전자원별 철과 아연 함량

지난 20여년간 밀 품종과 재래종의 철과 아연 함량에 대한 많은 보고가 있는데(Amiri et al. 2015, Cakmak et al. 2000, Ficco et al. 2009, Goel et al. 2018, Heidari et al. 2016, Morgounov et al. 2007, Ortiz-Monasterio & Graham 2000, Ortiz-Monasterio et al. 2007, Rawat et al. 2009a, 2009b, Zhang et al. 2014), 철과 아연 함량의 변이 폭이 넓기는 하지만(Fig. 1A), 재래종의 철과 아연 함량은 각각 122.2 mg/kg 과 87.3 mg/kg으로 품종의 56.5 mg/kg 과 53.3 mg/kg 보다 함량이 높다(Gupta et al. 2021, Kamaral et al. 2022). 녹색혁명을 통해서 밀 수량은 늘었지만, 철과 아연 함량은 감소하였는데, 1980년대 품종은 1970년 이전 육성 품종에 비해 연간 0.13 mg/kg씩 감소하였으며, 비율로 보면 연간 0.3% 정도 감소한 것으로 나타났다(Amiri et al. 2015, Ortiz-Monasterio & Graham 2000). 이러한 감소는 수량 증대를 위해서 전분 축적이 많아지면서 상대적으로 미네랄 축적은 감소한 것으로 추정하고 있다(Ortiz-Monasterio et al. 2007). 50개 재래종과 10개 품종을 비교한 결과에서도 재래종의 철과 아연 함량(66.5와 38.7 mg/kg)이 품종(24.9과 18.7 mg/kg)에 비해 높았으며, 269개 아프카니스탄 재래종의 철(55.1-122.2 mg/kg)과 아연(15.6-87.3 mg/kg) 함량 변이 폭이 국제 밀-옥수수 연구소(CIMMYT)의 132개 품종의 철(28.8-56.5 mg/kg)과 아연(25.2-53.3 mg/kg) 함량 변이 폭보다 큰 것으로 나타났다(Graham et al. 1999, Heidari et al. 2016). 아연 함량 변이도 야생밀이(12-117 mg/kg) 재배 품종(20-35 mg/kg)보다 컸으며, 이란과 멕시코 대표 품종들을 아연이 풍부한 조건의 토양에 재배하였을 때, 아연과 철 함량이 2배 이상 변화를 보였다(Cakmak et al. 2004, Heidari et al. 2016, Rengel et al. 1999, Velu et al. 2014).

Fig. 1. Zn/Fe contents in grain of wheat and its related species (A) and percent increase of Zn and Fe contents in different Aegilops species over wheat cv. Chinese Spring (CS) or any other wheat cultivar used in this study (B). In each bar, the light color indicates the minimum value of Zn/Fe content and the entire bar with light and dark color together indicate the maximum value of Zn/Fe content in Figure A. Associated chromosomes are shown in parentheses with the name of species in Figure B. (referred from Gupta et al. 2020, 2021).

D 게놈 Ae. tauschii를 포함한 2배체와 재배 4배체 밀인 T. turgidum ssp. durum과 T. turgidum ssp. dicoccoides 및 이들을 교배하여 만들어진 합성품종의 철과 아연의 최대 함량은 6배체 보통밀에 비해 높기 때문에, 생물강화를 유전 연구뿐만 아니라 품종 개발에 이용하는 것을 고려해야 한다(Arora et al. 2019, Cakmak et al. 2000, Calderini & Ortiz-Monasterio 2003, Chatzav et al. 2010, Chhuneja et al. 2006, Gorafi et al. 2016, Guttieri et al. 2015, Morgounov et al. 2007, Ortiz-Monasterio & Graham 2000, Rawat et al. 2009a, 2009b, Velu et al. 2011, 2012, 2014, 2018, Zhang et al. 2014). 보통밀과 근연관계가 비교적 먼 Triticeae 속인, Ae. searsii, Ae. umbellulata, Ae. caudata, Ae. geniculata, Ae. longissima, Ae. peregrina and Ae. kotschyi의 철과 아연 함량도 보통밀 품종에 비해 2-3배 높으며, S, U와 M 게놈을 지닌 야생밀의 철과 아연 함량은 듀럼밀이나 보통밀의 3-4배 높고, Ae. kotschyi의 2계통은 대조 품종에 비해 철과 아연 함량이 각각 75%와 60% 정도 높았다(Fig. 1B, Cakmak et al. 2000, Chhuneja et al. 2006, Neelam et al. 2011, Ortiz-Monasterio et al. 2007, Rawat et al. 2009b, Tiwari et al. 2010, Wang et al. 2011). 6배체 보통밀이나 4배체 밀을 Ae. kotschyi (UUSlSl)이나 Ae. longissima (SlSl)와 교배하여 만들어진 10배체나 8배체인 복이배수체(amphiploid)들은 교배친에 비해 종실은 물론 지엽에서도 철과 아연 함량이 높았고 종실의 회분 함량도 높았는데, 이러한 결과는 Ae. kotschyiAe. longissima에서 철과 아연의 흡수와 이동에 교배친과 확연하게 다른 유전적인 특성이 있는 것으로 추정할 수 있다(Rawat et al. 2009a, 2011, Tiwari et al. 2008). 이와 유사한 결과로 Chinese Spring (CS)에 U (Ae. umbellulata), Sl (Ae. longissima), S (Ae. searsii), SP (Ae. peregrina), B (Ae. caudata)나 Mg (Ae. geniculata) 게놈을 추가(addition) 또는 치환(substitution)한 계통에서 철 함량은 248% 높아졌고, 아연 함량은 50% 높아졌다(Wang et al. 2011).

G 게놈을 지닌 T. timopheevii (AAGG)의 철(47.1-90.3 mg/kg)과 아연(30.1-65.9 mg/kg) 함량은 대조 품종인 같은 4배체 듀럼밀인 Langdon (LDN)이나 CS에 비해 높다. 이는 종자 크기나 무게 또는 재배 품종의 단백질 및 미네랄 함량과 상관있는 유전자인 NAM-G1 존재 여부로는 설명을 할 수 없는 다른 요인이 관여할 것으로 추정하고 있다(Gupta et al. 2021). 또 다른 연구에서는 돌연변이 유발을 통해 철과 아연 함량이 높은 계통을 선발하였는데, 카자흐스탄 재래종 봄 밀인 Almaken에 감마선을 200-Gy 처리하여 전개한 M5 집단의 철과 아연 함량은 대조 품종에 비해 2-4배이상 높았고 단백질 함량도 7-11% 높았으며, 중국 품종인 Eritrospermum-35와 Zhenis에 감마선을 100 또는 200-Gy 처리한 돌연변이 집단에서 선발된 계통의 철과 아연 함량은 2배이상 높았고 PA 함량은 낮았으며, 단백질 함량은 높았다(Kenzhebayeva et al. 2017, 2018, 2019).

1. 철과 아연 함량 유전 연구

철과 아연 함량에 관련된 유전 연구는 연관 유전 분석(linkage-based interval mapping)과 전장 유전체 연관 분석(Genome Wide Association Study, GWAS)을 통한 양적유전자좌(Quantitative Trait Loci, QTL)를 찾는 연구가 주로 수행되고 있다(Tables 1, 2, Gupta et al. 2021, Tong et al. 2020). 근동질 계통(recombinant inbred line, RIL)이나 반수체(doubled haploid, DH) 집단을 이용하여 수행된 연관 유전 분석은 아시아, 중동아시아, 유럽, 남미와 호주에서 연차 및 지역간 변이와 아연 시비처리를 포함하고 있으며, 6배체 보통밀과 합성품종 및 T. spelta가 재료로 이용되었다(Balint et al. 2007, Crespo-Herrera et al. 2016, 2017, Hao et al. 2014, Krishnappa et al. 2017, Liu et al. 2019, Peleg et al. 2009, Pu et al. 2014, Roshanzamir et al. 2013, Shi et al. 2008, 2013, Srinivasa et al. 2014, Tiwari et al. 2009, 2016, Velu et al. 2017b, Xu et al. 2012, Yasmin et al. 2014). 이들 연구 중에서 CIMMYT 연구 결과가 중요한데, 4A 염색체에 위치한 QGFe. cimmyt-4A_P2과 7B에 위치한 QGZn.cimmyt-7B_1P2은 철과 아연 함량 변이를 각각 21.1%와 32.7% 설명할 수 있는 중요한 QTL로 보고되었으며, 3B 염색체에 위치한 QGFe.cimmyt- 3B_1P2, QGFe.cimmyt-3B_2P2, QGFe.cimmyt-3B_1P2QGFe. cimmyt-3B_2P2는 4.3-10.9% 정도 변이를 설명하지만 서로 근처에 위치하면서 다면발현(pleiotropic) 효과를 나타낸다(Crespo-Herrera et al. 2016, 2017). 2A에 위치한 QGFe.iari-2A (Xgwm359- Xwmc407)는 철과 아연 함량 및 종실 단백질 함량을 동시에 선발 가능한 QTL이고, 5A에 위치한 QGFe.iari-5A (Xgwm126- Xgwm595)과 7A에 위치한 QGFe.iari-7A (Xbarc49-Xwmc525)와 QGFe.pau-7A.1 (Xcfd31-Xcfa2049)는 철 및 아연 함량을 동시에 선발하는데 유용한 QTL로 보고되었다(Crespo-Herrera et al. 2016, Sun et al. 2010, Tiwari et al. 2009). 2A에 위치한 Xgwm501-Xgwm156.2Xwmc181-Xcfd267.1는 아연 함량에 있어서 상가적인 효과를 나타내었고, 2B에 위치한 Xbarc1138.2- Xcfd238는 6A에 위치한 Xgwm617-Xcfa2114에 대해서 철 함량에 상가적인 효과를 나타내었다(Xu et al. 2012). Xgwm817- Xgwm630 (2A), Xgwm120-WPT2430 (2B), Xgwm1047-Xgwm383 (3D), Xgwm4670-Xgwm194 (4D)와 Xgwm767-Xgwm3036 (7B)는 철 함량 선발에 유용한 QTL이고, Xgwm3094-Xgwm164 (1A), Xgwm445 (2A), Xgwm120-wpt2430 (2B), Xgwm406-Xgwm1081 (4A)와 Xcfd31-Xcfa2049 (7A)는 아연 함량 관련해서 관심을 가져야 할 QTL로 알려져 있다(Gupta et al. 2020, Saini et al. 2020). 메타 분석(meta-QTL)을 통해서 15개 meta-QTL이 2D,

Table 1

68 QTLs detected by linkage mapping or association analyses for wheat Fe traits from Tong et al. (2020).

Designated namez Traity Closest marker or intervalx IWGSC position (Mb)
QGFe.cimmyt-2B.3 GFe wPt-7864 760.7
QGFe.sau-2B GFe wPt-7004-wPt-4210 768.8
GFe-Xgwm157 GFe Xgwm157 470.2
QGFe.cimmyt-3A GFe wPt-8779 25.4
QGFe.huj-3A GFe wPt-2756 567.2
QGFe.cimmyt-3B GFe 4394657 32.6
QGFe.fu-3B GFe wPt-4209-wPt-5390 175.7
GFe-AX94457592 GFe AX_94457592 731.3
QGFe.huj-3B GFe gwm1266 (wmc236) 808.7
QGFe.ua-3D GFe gdm8-gdm136 386.1
QGFe.sau-3D GFe 1372776-100008980|F|0 396.1
QGFe.shu-3D GFe Xgwm383 532.2
QGFe.cimmyt-4A GFe 1211533 5.1
QGFe.sau-4A GFe Xwmc468-Xbarc170 612.4
QGFe.cimmyt-4B GFe 1008589F0-58TC-2256263 528.2
QGFe.huj-4B GFe wPt-3255 626.0
QGFe.sau-4B GFe 1242543-1125612|F|0 640.8
QGFe.cau-4D GFe WMC331-Xgwm624 397.2
GFe-Xwmc399 GFe Xwmc399 484.7
QGFe.huj-5A GFe gwm154 21.0
QGFe.cas-5A GFe Xgwm154-Xbarc186 33.8
QGFe.sau-5A.1 GFe Xbarc330 523.8
QGFe.sau-5A.2 GFe 1102433-988523 528.2
GFe-AX158538945 GFe AX_158538945 540.0
QGFe.iari-5A GFe Xgwm126-Xgwm595 680.1
QGFe.cau-5A GFe WMC74-Xgwm291 700.3
QGFe.sau-5B.1 GFe wPt-7237-wPt-0708 22.4
GFe-1001902 GFe 1001902 78.3
GFe-1012837 GFe 1012837 78.7
QGFe.cimmyt-5B.1 GFe wPt-7400 183.7
QGFe.sau-5B.2 GFe Xbarc216-Xbarc74 445.6
QGFe.cimmyt-5B.2 GFe 5410720 489.0
QGFe.cimmyt-5B.3 GFe wPt-8125-wPt-9504 651.0
QGFe.cimmyt-5B.4 GFe 4407677-1129284 686.5
GFe-1126883 GFe 1126883 688.7
QGFe.sau-5D GFe wPt-667104 6.8
GFe-Xwmc357 GFe Xwmc357 499.6
QGFe.huj-6A GFe gwm1150 (wPt-0357-gwm427) 318.9
QGFe.cimmyt-6B GFe wPt-7065 5.0
QGFe.uh-6B GFe Xuhw89 134.6
QGFe.huj-6B GFe wPt-5270 694.1
QGFe.pau-7A.1 GFe Xcfd31-Xcfa2049 40.9
QGFe.cau-7A GFe Xgwm260-P3156-360 248.1
QGFe.pau-7A.2 GFe Xgwm473-Xbarc29 622.0
QGFe.iari-7A GFe Xbarc49-Xwmc525 671.0
QGFe.huj-7B GFe gwm400 34.3
QGFe.cau-7B GFe Xgwm400 34.3
QGFe.iari-7B GFe Xgwm364-Xwmc396 546.9
QGFe.cimmyt-7B GFe wPt-5922 679.6
QGFe.shu-7D GFe Xbarc184-Xgwm1055 13.9
QGFe.sau-7D GFe wPt-7068 616.6

zQTL names were designated to show the uniform names.

y“GFe” represent grain Fe concentration.

xThe added small bracket “()” indicates that the sequence of the query marker was not obtained, and the marker in the bracket is the closest marker linked to the query marker.



Table 2

QTLs detected by linkage mapping or association analyses for wheat Zn traits from Tong et al. (2020).

Designated namez Traity Closest marker or intervalx IWGSC position (Mb)
QGZn.shu-1A GZn Xgwm164 280.6
QGZn.cimmyt-1A GZn 4543935-3937719 495.4
QGZn.cau-1A GZn WMC59 575.4
QGZn.cimmyt-1B.1 GZn rPt-6561 36.2
QGZn.cimmyt-1B.2 GZn wPt-3103 51.4
QGZn.cimmyt-1B.3 GZn wPt-3819-wPt-6117 90.3
QGZn.cimmyt-1B.4 GZn 3934172-3934936 185.4
QGZn.bhu-1B GZn cfa2129 563.1
GZn-IWB11958 GZn IWB11958 630.0
QGZn.cimmyt-1B.5 GZn wPt-1403 634.3
GZn-Xcfd63 GZn Xcfd63 440.1
GZn-IWB56992 GZn IWB56992 70.9
QGZn.iari-2A GZn Xgwm359-Xgwm249 94.1
QGZn.huj-2A GZn Xgwm445 682.6
QGZn.cimmyt-2B.1 GZn wPt-6174 159.5
QGZn.bhu-2B GZn gwm120-wPt-2430 641.1
QGZn.sau-2B GZn 2303802-2275590 703.9
QGZn.cimmyt-2B.2 GZn wPt-7161-wPt-9812 718.1
GZn-Xgwm102 GZn Xgwm102 72.7
QGZn.sau-2D GZn wPt-730057-wPt-671700 260.2
QGZn.cimmyt-2D GZn wPt-6847 609.6
GZn-IWB11835 GZn IWB11835 627.3
QGZn.cimmyt-3A.1 GZn wPt-0286 685.4
QGZn.cimmyt-3A.2 GZn wPt-2698-wPt-0398 729.4
QGZn.cau-3A GZn Xgwm391 747.3
QGZn.cimmyt-3B GZn 4394657 32.6
QGZn.sau-3B GZn 1002594|F|0-1103633 128.3
GZn-AX95129199 GZn AX_95129199 723.5
QGZn.cimmyt-3D.1 GZn wPt-741157-1297057 1.9
QGZn.sau-3D.1 GZn Xbarc6 47.7
QGZn.sau-3D.2 GZn 1372776-100008980|F|0 396.1
QGZn.ua-3D GZn gdm136-gwm3 497.5
QGZn.cimmyt-3D.2 GZn wPt-1986-wPt-9488 595.3
QGZn.cimmyt-4A GZn 4543988-3533871 84.0
QGZn.iari-4A GZn Xbarc106 429.7
GZn-IWB31407 GZn IWB31407 233.2
QGZn.ua-4B GZn wms149-gwm113 544.6
QGZn.cas-4B GZn Xgwm538 641.5
QGZn.sau-4B GZn 2277812-1242543 644.4
QGZn.sau-4D.1 GZn wPt-671648-wPt-667352 18.6
QGZn.cau-4D.1 GZn Xgwm192-WMC331 433.0
QGZn.cau-4D.2 GZn WMC331 453.3
QGZn.sau-4D.2 GZn Xcfa2149-Xbarc48 505.2
QGZn.huj-5A GZn Xgwm293 104.2
GZn-AX158550766 GZn AX_158550766 462.8
QGZn.cau-5A.1 GZn WMC74-Xgwm291 700.3
QGZn.cau-5A.2 GZn Xgwm291-Xgwm410 703.9
QGZn.sau-5B.1 GZn wPt-7237-wPt-0708 22.4
QGZn.sau-5B.2 GZn Xgwm213-Xbarc216 453.6
QGZn.cimmyt-5B.1 GZn 1078595 637.5
QGZn.cimmyt-5B.2 GZn tPt-3144 667.7
GZn-Xwmc357 GZn Xwmc357 499.6
QGZn.cimmyt-6A.1 GZn 1238392-4990410 71.6
QGZn.cimmyt-6A.2 GZn 1697218-1082136 347.7
QGZn.cimmyt-6B.1 GZn wPt-7065 5.0
QGZn.uh-6B GZn Xuhw89 134.6
QGZn.ua-6B GZn barc146a 227.7
QGZn.cimmyt-6B.2 GZn wPt-743099-wPt-5037 567.8
QGZn.huj-6B GZn Xgwm1076 (Xgwm296) 674.8
QGZn.pau-7A.1 GZn Xcfd31-Xcfa2049 40.9
QGZn.cau-7A GZn WMC488 605.8
QGZn.pau-7A.2 GZn Xgwm473-Xbarc29 622.0
QGZn.iari-7A GZn Xbarc49-Xwmc525 671.0
QGZn.ua-7A GZn gwm282 681.4
QGZn.iari-7B GZn Xgwm537 28.2
QGZn.cimmyt-7B.1 GZn 1132640F0-5CG 129.6
QGZn.cimmyt-7B.2 GZn 989723F0-48CT-1204955F0-26CT 158.3
QGZn.huj-7B GZn Xgwm983 (Centromere-7B) 316.7
QGZn.cimmyt-7B.3 GZn 1079651-1262636 500.4
QGZn.cimmyt-7B.4 GZn 4003947-3532745 592.3
QGZn.cimmyt-7B.5 GZn 4009608-5411574 635.1
GZn-IWA4150 GZn IWA4150 702.3

zQTL names were designated so as to show the uniform names.

y“GZn” represent grain Zn concentration.

xThe added small bracket “()” indicates that the sequence of the query marker was not obtained, and the marker in the bracket is the closest marker linked to the query marker.



5A, 5B, 6A과 7A 염색체에 존재함을 확인하였으며, 이들 중 3개는 철 함량과 관련이 있었고, 5개는 아연 함량에 상관이 있었으며, 나머지 7개는 철과 아연 함량 변이에 모두 상관이 있는 것으로 나타났다. 특히 7A 염색체에 존재하는 2개 QTL과 5A 염색체에 존재하는 1개 QTL은 철과 아연 함량과 관련된 마커로 활용이 가능하며, 종실의 철과 아연 함량 관련 QTL의 57% 정도는 유전자좌가 비슷할 것으로 예측하고 있다(Gupta et al. 2020, 2021, Shariatipour et al. 2021, Tong et al. 2020).

GWAS 분석에는 6배체 보통밀 자원으로 인도와 CIMMYT의 330개 자원, 유럽의 552개 자원과 인도의 연질밀 359개 자원이 이용되었으며, 일본과 터키에서 만든 합성품종 180개 자원과 Ae tauschii 114 계통도 분석에 이용되었으며, CIMMYT에서는 아연 시비 처리에 따른 분석도 수행하였다(Alomari et al. 2018, 2019, Arora et al. 2019, Bhatta et al. 2018, Cu et al. 2020, Gorafi et al. 2016, Gupta et al. 2020, 2021, Kumar et al. 2018, Tong et al. 2020, Velu et al. 2018). 유럽밀 552개 자원에 대한 GWAS 분석에서 철과 아연 함량에 관련된 242개 MTAs가 보고되었고, 이들 중에서 기존 보고에서도 아연 함량과 관련 있는 QTLs이 위치하는 것으로 알려진 3BS와 5AL 염색체에 위치하는 유전자는 아연 함량과 밀접한 관련 있을 것으로 추정하고 있다(Table 2, Alomari et al. 2018, Crespo-Herrera et al. 2017, Gupta et al. 2020, 2021, Peleg et al. 2009, Tong et al. 2020). 3BS 염색체에 위치하는 아연 함량 관련 추정 유전자 6개 중 5개는 단백질 인산화에 관련된 미토겐 활성화 단백질 활성효소(mitogen-activated protein kinase, MAPK) 유전자 군에 속하며, 아연 흡수와 이동에 MAPK이 관련 있다고 알려져 있다(Alomari et al. 2018). 나머지 유전자는 병아리콩(chickpea)의 아연 함량과 관련 있는 SWAP/Surp (Suppressor of White Apricot/Surp) 도메인을 코딩하는 mRNA32.1으로써 RNA와 단백질 결합을 통해 기능한다(Upadhyaya et al. 2016, Alomari et al. 2018). 5AL 염색체에 위치하는 아연 함량 관련 추정 유전자 4개는 basic leucine zipper (bZIP) 전사인자(transcription factor), 금속 내성 단백질(metal tolerance protein)인 TaMTPs (metal tolerance proteins)를 코딩하는 유전자와 아연함량을 직간접적으로 조절하는 것으로 알려진 FAR1 (Fatty Acyl-CoA Reductase 1) 단백질을 코딩하는 유전자를 포함하고 있다. 이들 유전자는 전사인자로써 아연 흡수 및 저장을 조절하는 유전자에 직접 결합하여 아연함량을 조절하는 경우와 Zn/Fe과 결합하여 아연과 철 함량을 직접 조절하거나 단백질 이량체화(protein-dimenrization)에 관여한다(Alomari et al. 2018). 벼의 12번 염색체도 밀의 5A와 비슷하게 아연 함량과 관련된 QTLs이 많은데, 밀의 아연 함량과 관련이 높은 3BS과 5AL 염색체 부위는 다른 화곡류에서도 유사하게 나타날 가능성이 있기 때문에 이와 관련된 연구가 필요하다(Alomari et al. 2018, Gupta et al. 2020, 2021).

철과 아연 흡수의 분자생리학적 기작

뿌리 흡수 및 이동

철과 아연의 흡수는 근권(rhizosphere)에서 방사상 이동으로 뿌리의 중앙 실린더에 있는 물관부(xylem)로 이동된 후 줄기로 이동하고 성숙기간에 종실에 축적되게 된다(Zhao & McGrath 2009). 생체이용율 (bioavailability)과 관련된 유전자들이 화곡류(cereals)에서 많이 보고되었는데, 이 유전자들 중 밀에서도 기능이 밝혀졌고, 최근 다양한 최신 기법을 통해 관련 유전자 기능이 더욱 많이 밝혀지고 있다(Fig. 2, Table 3). 철과 아연의 흡수 메커니즘은 크게 2가지 전략(strategy)이 있는데, 전략1은 환원 기반 전략(reduction-based strategy)으로 뿌리 원형질막에 있는 철 킬레이트 환원 효소(ferric chelate reductase)활성을 통해서 불용성 철(III) (ferric, Fe3+)과 아연(Zn)을 수용성 철(II) (ferrous, Fe2+)과 아연(Zn2+)로 환원시켜서 흡수시키는 전략이고, 전략2는 킬레이션 기반 전략(chelation-based strategy)으로 뮤긴산(mugineic acid, MA)으로 알려진 철 운반자(iron carrier)인 phytosiderophores (PS)가 세포막 트랜스포터(membrane transporter)인 TOM1 (Target Of Myb1 Membrane trafficking protein)를 통해서 근권으로 나가서 Fe3+이나 Zn2+과 결합하여 뿌리로 흡수를 높이는 기작이다. 밀을 포함한 화본과는 대부분 전략2로 철과 아연 함량을 높이고, 다른 작물은 전략 1번을 활용하는 것으로 알려져 있다(Borrill et al. 2014, Gupta et al. 2021, Kamaral et al. 2022, Kaur et al. 2019).

Fig. 2. Physiological processes and genes involved in uptake, transport and storage of Zn and Fe in strategy I and strategy II for biofortification from Gupta et al. (2021). Free Zn2+ and phytosiderophore (PS)-bound Zn/Fe are acquired from the soil (rhizosphere) by the root epidermal cells. Zn and Fe move via the apoplast and symplast to the pericycle, via cortex and endodermis, but may be sequestered in vacuoles (V) in endodermis cells. Zn and Fe are loaded into the xylem and transferred into the phloem in the root. Later, these are transferred to basal shoot or leaf tissues (not shown). Zn and Fe from leaf cell plastids (P) and vacuoles (V) are remobilized and loaded into the phloem for transport to the ear. After uptake into the aleurone layer, most Zn and Fe are sequestered in protein storage vacuoles (PSVs) bound to phytate (Phy). A small proportion of Zn and Fe may enter the endosperm and be stored there with ferritin (Fer) in amyloplasts (A). ZIP=ZRT-IRT-like protein, YSL=yellow-stripe-like transporter, NRAMP=natural resistance-associated macrophage protein, VIT=vacuolar iron transporter, NAS=nicotianamine synthase; NAAT=nicotianamine aminotransferase; TOM=transporter of mugineic acid; IRT=iron-regulated transporter; NA=nicotianamine.

Table 3

A summary of transporter genes along with the genes for transcription factors (TFs), which regulate their expression ion cereals modified from Gupta et al. (2021).

Metal Transporterz Gene (number of genes) References
Fe VIT TaVIT2 (8) Connorton et al. (2017), Wang et al. (2019), Sharma et al. (2020)
DMAS TaDMAS1 (1) Bashir & Nishizawa (2006)
NRAMP TaNRAMP (24) Borrill et al. (2014), Wang et al. (2019)
FRO FRO (1) Wang et al. (2019)
IREG/FPN IREG/FPN (1) Wang et al. (2019)
Fer TaFer1 and 2 (2) Borg et al. (2012)
IDS3 TaIDS3 (1) Mathpal et al. (2018)
Zn HMA TaHMA2 (1) Tan et al. (2013)
Zn & Fe ZIFL TaZIFL1 to TaZIFL7 (15) Sharma et al. (2019)
YS/YSL TaYSIA-6A to TaYSL23-5A (66/67) Kumar et al. (2019), Wang et al. (2019)
ZRT/IRT-like ZIP (1) Wang et al. (2019)
MTP TaMTP1A (15) Vatansever et al. (2017)

zVIT=vacuolar iron transporter; DMAS=deoxymugineic acid synthase; HMA=heavy metal ATPases; ZIFL=Zinc-induced facilitator like; YS/YSL=yellow stripe or yellow-stripe-like; ZRT/IRT=zinc-regulated transporter/iron-regulated transporter-like protein; NRAMP=natural resistance-associated macrophage protein;FRO=ferric chelate reductases; MTP=metal tolerance protein; TOM=transporter of mugineic acid; IREG/FPN=iron-regulated/ferroportin; Fer=ferritin; IDS3=iron-deficiency-specific clone 3.



전략1을 통한 철과 아연 흡수와 이동에는 금속 수송기(metal transporter)인 ZIP (ZRT-IRT-like Proteins) family에 속하는 IRT1 (Iron-Regulated Transporter1)과 ZRT (Zinc-Regulated Transporter) 그리고 NRAMP1 (Natural Resistance Associated Macrophage Protein 1)가 관여한다(Gupta et al. 2021, Kamaral et al. 2022). 애기장대에서 토양의 철 함량 조건에 따라 흡수 기작이 다른 것으로 밝혀졌는데, 철이 결핍된 토양(<1μM)에서는 IRT1 transporter가 철 흡수에 중요한 역할을 하며, 이와 비슷하게 철 결핍이 나타나는 품종은 IRT1 기능을 하지 못한다. 철 함량이 적당한 토양(25 μM)에서는 IRT1와 NRAMP1가 철 흡수에 관여하고, 철이 풍부한 토양(>500 μM)에서는 IRT1와 NRAMP1가 없어도 철 흡수가 가능하기 때문에 이중 돌연변이체(double mutant)인 irt1nramp1이 철이 풍부한 토양에서 생육이 가능했으며, 철이 부족한 철 기아(iron starvation) 환경과 같이 특이한 조건에서 TaIRT1TaNRAMP1, 23의 활성이 높았다(Kaur et al. 2019). TaZIP3TaZIP7은 아연이 부족한 밀의 뿌리로부터 줄기로 흡수에 관여하는 것으로 알려져 있지만, 아연 결핍 토양에서 이들의 역할은 아직 명확하게 밝혀지지 않았다(Colangelo & Guerinot 2006).

전략2는 뿌리에서 합성되는 PS에 속하는 니코틴아마이드(NA, NicotinAmine), 디옥시뮤긴산(DMA, DeoxyMugineic Acid)를 포함한 여러 MA들과 관련이 있으며(Fig. 2), 뿌리에서 합성된 PS는 근권으로 나가 킬레이터(chelator) 역할을 통해서 PS-Zn/Fe 복합체를 형성해서 뿌리로 흡수를 높인다(Díaz-Benito et al. 2018, Kobayashi & Nishizawa 2012). PS-Zn/Fe 복합체가 뿌리 표피 세포의 세포질로 수송된 후 PS가 방출되어 이 PS가 TOM 수송체를 통해 근권으로 다시 재순환되고 Zn2+/Fe3+ 분자의 킬레이트화에 다시 활용된다. 밀에서도 PS 합성에 관여하는 유전자인 TaNAS, TaNAATTaDMAS가 동정되었고, T. monococcum에서 니코틴아마이드 합성효소(NAS, Nicotianamine Synthases)는 아연 결핍 토양에서 아연 흡수를 도와주는데, 질소함량이 높은 환경하에서는 TaNAS1TaNAS2 발현이 촉진되어 아연 흡수를 촉진한다(Du et al. 2018, Nie et al. 2019, Zhao et al. 2019). NAS, NA 아미노전달효소(NAAT, NA AminoTransferase)와 디옥시뮤긴산 합성효소(DMAS, DeoxyMugineic Acid Synthase) 발현이 뿌리에서 철과 아연 흡수에 중요한 역할을 할 것으로 예상하고 있으며, 뿌리의 철과 아연 함량에 따라 발현 정도가 차이가 날 것으로 보인다. 벼에서는 NAS1과 NAAT의 과발현체에서는 DMA와 철 함량이 각각 29배와 4배 증가하였다(Kamaral et al. 2022).

NA 함량 증가는 아연 함량을 증가시킬 뿐만 아니라 철의 생물이용성을 높여주었으며, 밀을 포함한 맥류에서 근권으로 PS의 방출 효과는 아연이 부족한 조건보다 철이 부족한 조건에서 더욱 잘 나타나며, 정상적인 조건보다 결핍된 환경에서 PS 결합이 더 활성화된다(Clemens et al. 2013, Curie et al. 2009, Neelam et al. 2010, Romheld 1991). 근권에서 아연 수용성은 식물-매개 산성화(plant-mediated acidification)와 킬레이션이 가능한 저분자량 유기물에 의해서 촉진되는데, 뿌리 분비물로 인한 근권의 화학적 변화가 토양 pH를 바꾸고 이로 인해서 뿌리로 아연과 철의 흡수를 촉진하게 된다(Sinclair & Kramer 2012).

PS의 유출과 뿌리 표피를 통한 킬레이트화 금속 이온의 흡수와 관련된 많은 수용체와 이를 코딩하는 유전자가 동정되었다(Tables 3, 4). PS는 트랜스포터 TOM1을 통해 유출되어 근권에서 PS-Zn/Fe 복합체를 형성에 관여하고, PS-Zn/Fe 복합체는 yellow stripe (YS)와 yellow-stripelike proteins (YSL)이라고 하는 수송체를 통해 뿌리 세포로 흡수된다. 이 수용체는 어린 싹에서도 같은 기능을 하기 때문에, 물관부와 체관부를 통한 잎에서 종실까지 장거리 수송이 가능하며, 전사체 분석(transcriptome analysis)으로 밀의 67개 YSL이 동정되었다(Curie et al. 2001, Kaur et al. 2019, Roberts et al. 2004). 철 결핍 토양에서 TaYS1A, TaYS1B, TaYSL3, TaYSL5TaYSL6의 발현이 높았으며, 아연 결핍 조건에서 YS와 YSL의 역할은 명확하게 밝혀진 것이 없지만 철과 비슷할 것으로 예상하고 있다(Kamaral et al. 2022, Kaur et al. 2019).

Table 4

A summary of transporter genes along with the genes for transcription factors (TFs), which regulate their expression ion cereals modified from Gupta et al. (2021).

Downstream transporter genes Transcription factor genes Expression tissue References
FRO2, IRT1 FIT1; bHLH38, 39, 100, 101 Root & other tissues Colangelo & Guerinot (2004), Jakoby et al. (2004), Yuan et al. (2005, 2008), Wang et al. (2019)
YSL15, YSL2, NAS1, NAS2, NAAT1, DMAS1, TOM1 IRO2 (bHLH), OsbHLH058 Roots, shoots, leaves,
flowers & developing seeds
Ogo et al. (2007, 2011), Wang et al. (2019), Kobayashi et al. (2019)
YSL2 IDEF2 Roots; leaves (vasculature) Ogo et al. (2008), Kobayashi et al. (2010)
IRT1, IRO2, YSL15, YSL2, NAS1, NAS2, NAS3, DMAS1 IDEF1 Roots & shoots Kobayashi et al. (2009, 2010)
NAS4, ZIF1, FRO3 PYE Roots; shoots Long et al. (2010)
NAS1, NAS2, IRO2 IRO3 Roots & shoots Zheng et al. (2010)
NAS4, BGLU42 MYB10, MYB 72 Roots Palmer et al. (2013), Zamioudis et al. (2014)
ZIP, YSL NAM-B1 Flag leaves Pearce et al. (2014)
VITL, NAS2 WRKY46 Root Yan et al. (2016)
TaZIPs TabZIP Roots & shoots Evens et al. (2017)
ZIFL IDE1 Roots & shoots Sharma et al. (2019)


아연 함량이 다양한 조건에서 중요한 역할을 하는 또 다른 중요한 transporter인 zinc-induced facilitator-like (ZIFL) 운송체는 벼에서 TOM transporter로 밝혀졌으며, ZIFL은 뿌리 및 뿌리, 줄기 접합 부위(root-shoot junctions)에서만 발현되고, 밀에서는 35개의 ZIFL이 동정되었다. ZIFL이 아연 과잉 조건뿐만 아니라 철 결핍 조건에서 발현되는 것으로 볼 때 철과 아연 흡수를 조절하는데 관여하는 것으로 보인다(Sharma et al. 2019). 뿌리의 내피(endodermis)는 세포벽의 거대분자로 구성되며 물이나 용질이 흡수되는 것을 막아주는 수베린 라멜라(suberin lamellae)로 덮힌 내피세포막(casparian strip)을 포함하기 때문에, 미량원소의 유입이 완전히 차단되어, 내피를 통한 철과 아연 흡수는 내피의 transporter인 IRT와 NRAMP를 이용한 심플라스트(symplast)를 통해 이루어질 수밖에 없다(Bao et al. 2019, Barberon et al. 2016, Geldner 2013). IRT와 NRAMP는 쌍자엽 식물이 전략1를 통하여 철과 아연을 흡수하는데 주요 작용을 하는 것으로 알려졌지만, 밀을 포함한 단자엽 식물에서도 발견된다(Gupta et al. 2021).

철과 아연의 흡수와 관련된 PSs와 transporters의 유전자 조절에 관련된 전사인자(transcription factors, TFs)에 대해서도 많은 연구가 수행되었다(Table 3). 이들 TFs중에서 다양한 transporter를 코딩하는 유전자의 발현을 조절하는 bHLH (basic helix-loop-helix)가 중요한 역할을 하며, 밀에서는 야생밀로부터 유래되어 밀 단백질 함량을 높이고 노화를 촉진하는 NAC family (NAC은 장단분열 조직이 없는 NAM과 컵 모양 자엽을 만드는 유전자인 ATAF1, 2CUC2의 약어)에 속하는 NAM-B1이 대표적인 TFs이고 많은 작물에서 가장 큰 TFs family 중 하나다(Kobayashi & Nishizawa 2012, Ricachenevsky et al. 2015, Uauy et al. 2006, Vasconcelos et al. 2017).

물관부에 도달한 철과 아연은 뿌리의 물질 이동을 통해서 NA나 DMA 같은 킬레이터 없이 물관부 유연조직(xylem parenchyma)으로 이동하고, IRT3이나 ZIP4 같은 transporter의 도움으로 체관부(phloem)로 이동하여 최종적으로 종자로 이동하게 된다(Gupta et al. 2021). 이러한 이동 과정은 N 공급의 최적화, 뿌리와 줄기의 철, 아연 함량 비율, 철과 아연의 토양 시비 등이 영향을 주는 것으로 알려져 있다. 아직까지 뿌리에서 줄기(root-to-shoot) 이동은 밝혀진 게 없으나, 이러한 이동은 개화기 동안에도 계속 일어나며, 잎에서 아연은 자유이온(free ion)이나 유기물이 흡착된 복잡한 형태(complexed form)로 이동이 가능하지만, 철은 유기화합물로 킬레이트화된 상태로 이동을 한다(Gupta et al. 2021).

종실 축적

잎은 철과 아연의 주요 저장 장소인데, 잎에 축적된 철과 아연은 엽록소와 미토콘드리아로 이동되어 효소 활성 및 생리적 기능에 이용이 된다(Gupta et al. 2015). 잎에서 철과 아연의 재배치(remobilization)는 뿌리로부터 줄기로 이동하는 동안에도 일어나며, 종실이나 식물의 다른 부분으로 이동을 위해서 물관부와 체관부를 모두 이용한다. 잎의 철 이동은 FRD3 (Ferric Reductase Defective3) family에 속하는 HMAs (Heavy-Metal ATPases)로 알려진 P (1B)-ATPases에 의해 촉진되는 것이 애기장대에서 확인되었다. 철은 종실에서는 종피, 배유와 배에 축적되는데 벼에서는 체관부 반세포(phloem companion cells)나 미성숙종자에서 발현하는 sucrose transporter (OsSUT1)의 프로모터를 YSL2 transpoter에 과발현시켜 물관부에서 종실로 철의 이동이 증가하였다(Cakmak et al. 2010, Green & Rogers 2004, Persson et al. 2016).

아연과 철은 종실 내 다른 화합물과 결합 정도와 종실내 분포 등이 다른데, 망간과 구리는 배유보다는 호분층이나 배에 주로 축적되고, 아연보다는 철이 호분층에 축적이 많이 되며, 철과 아연은 대부분 액포에 저장이 된다(Briat et al. 2010a, Kutman et al. 2010, Persson et al. 2009). 철은 페리틴(ferritin) 형태로 저장되는데, 유리 상태(free state)의 철은 식물 세포에 손상을 입힐 수 있기 때문에 페리틴 형태로 존재하지만 페리틴으로 존재하는 철은 5% 정도이며 나머지 95%는 액포에 저장된다(Briat et al. 2010a). 페리틴으로 호분층에 존재하는 철은 PA과 결합하여 사람 체내 흡수를 못하여, 영양학적 가치 보다는 산화 스트레스로부터 종실을 보호하는 역할을 한다(Briat et al. 2010b, Raboy 2009). 콩의 페리틴 유전자를 벼에서 과발현 시켜 종실 내 철 함량이 2-3배 증가하였지만, 잎의 철이 종자로 이동하면서 고갈된 잎의 철은 뿌리로부터 보충되지는 않았다(Goto et al. 1999, Lucca et al. 2001, Qu et al. 2005, Vasconcelos et al. 2003).

종실에 저장되는 철에 대한 연구는 염색체 5번과 4번에 존재하는 TaFer1TaFer2에 대해 이루어졌으며, 철을 액포에 저장하는데 관여하는 VIT (Vacuole Iron Transporter)와 VTL (Vacuole Transporter-Like protein)는 염색체 5번, 2번과 7번에 위치하는 TaVIT1, TaVIT2TaVIT3 그리고 염색체 2번, 4번과 6번에 위치하는 TaVTL1, TaVTL2, TaVTL4TaVTL5에 대해 이루어졌다(Borg et al. 2012, Connorton et al. 2017, Sharma et al. 2020). TaFer1는 프로모터 영역에 철과 Abscisic acid (ABA)에 반응하는 부위가 존재하는데, 높은 수준의 철과 ABA가 존재하는 조건에서 배유를 제외한 잎이나 배와 호분층에서 발현하는 것으로 나타났으며, 글루테닌 프로모터와 함께 TaFer1-A를 과발현시킨 밀 종실의 철 함량은 50-80% 증가하였다(Borg et al. 2012). 모든 VIT 유전자는 서로 다른 기능을 가진 것으로 보이지만, 호분층에서 발현이 높고 배유에서는 발현이 낮은데, TaVIT2TaVIT1보다 발현이 높으며, 글루테닌 프로모터와 함께 TaVIT2 과발현체는 PA 증가없이 철 함량을 높일 수 있었으며, 제분을 통해 호분층이 제거된 밀가루에서도 2배이상 철함량이 높았다(Connorton et al. 2017). 배유에서 발현되는 VITs과 VLTs가 페리틴보다 종실의 철 함량을 높이는데 유리하며, vit 돌연변이체는 정상적인 밀에 비해서 뿌리와 줄기의 철 함량이 낮다(Connorton et al. 2017).

종실의 철과 아연을 포함한 미네랄 분포에 중요한 역할을 하는 유전자는 TaYSL20이고, TaHMA2 transporter의 과발현체에서는 배와 호분층의 아연 함량이 증가하였고, ZIP과 YSL transporters는 종구(endosperm cavity)에서 호분층과 배유로 아연을 이동시키는데 중요한 역할을 하는데, TaYSL3-2A, TaYSL12-2A, TaYSL6TaYSL15-3D transporters는 등숙 종자의 호분층에 아연을 축적하는 역할을 하였다(Borrill et al. 2014, Kaur et al. 2019, Palmgren et al. 2008, Tan et al. 2013). 생물강화에 대해서는 Gpc-B1 유전자가 종실의 단백질 함량을 높일 뿐만 아니라 철과 아연 함량을 높이는 것으로 알려져 있다. Gpc-B1은 6B 염색체에 위치하며, 뿌리에서 철 흡수에 관련된 NAC 전사인자(NAM-B1)와 같으며, 노화를 촉진시켜서 잎의 철과 아연 및 단백질을 종실로 전류를 높이는 걸로 알려져 있다(Distelfeld et al. 2007, Tabbita et al. 2017, Uauy et al. 2006). Gpc-B1은 노화 초기에는 ZIP과 YSL의 발현을 조절해서 세포질에 있는 철과 아연을 체관부로 이동시켜 종실에 축적되는 것을 증가시킨다(Pearce et al. 2014).

밀의 모든 염색체에서 철과 아연의 생물활성 및 생체이용율 관련 254개의 Orthologous 유전자가 발견되었고, 약 140개의 QTLs가 보고되었다(Tables 1, 2, Tong et al. 2020). 6개 유전자가 종실의 철과 아연의 생체함량과 생체이용율에 상관이 있는 것으로 밝혀졌는데, 종자의 철 이동에 관여하는 TaVIT1TaVIT2와 카드뮴 저항성 단백질의 도메인과 유사한 서열을 지닌 세포 개수 조절(Cell Number Regulator 2)에 관여하는 TaCNR2TaCNR5, PA 활성을 낮추는데 관여하는 것으로 알려진 TaIPK1TaABCC13가 철과 아연의 종실 축적과 관련이 있는 것으로 보고되었다(Aggarwal et al. 2018, Bhati et al. 2014, 2016, Qiao et al. 2019a, 2019b). 이외에도 간장을 줄여 녹색혁명을 이끌었던 Rht-B1bRht-D1b는 수량은 늘리는데 기여했지만 종실의 철과 아연 함량을 감소시켰으며, 파성과 광주기성에 관련된 Vrn1Ppd1도 종실의 철과 아연 함량과 상관이 있는 것으로 알려져 있다(Jobson et al. 2018, Velu et al. 2017a, Zhang et al. 2013). 12개 QTLs은 IRT1과 NA에서 다면 발현효과를 나타냈다(Tong et al. 2020). 140개 QTLs의 분포를 보면 B 게놈이 67개로 가장 많았으며, D 게놈이 29개로 가장 적었고, A 게놈은 49개였다. 2번 염색체에 위치한 QTLs이 26개로 가장 많았으며, 6번 염색체가 가장 적었다.

철과 아연의 생체이용율(Bioavailability)

피트산과 생체이용율

종실의 철과 아연 함량을 높이는 것뿐만 아니라 철과 아연이 체내에 잘 흡수되어 이용성을 높이는 것 또한 중요한 일이다(Frontela et al. 2009, Magallanes-Lopez et al. 2017). 영유아나 임산부를 포함해서 영양학적으로 철과 아연 공급이 중요한 사람들이 많지만, 종실에 있는 철과 아연이 체내에 잘 흡수되지 않아 종실의 철과 아연의 이용성 즉 생체이용율을 높이는 것이 중요하다(Al Hasan et al. 2016, Chan et al. 2007). 철과 아연의 생체이용율 추정치는 다양하게 보고되어 있는데, 아연의 경우 정제된 곡실에서는 18-26%, 정제되지 않은 식품에서는 18-26%, 밀가루에서는 0.51-0.90 mg/100 g (%) 로 추정하고 있으며, 철은 5% 정도로 추정하고 있다(Brown et al. 2004, Hussain et al. 2012, Kenzhebayeva et al. 2019, Maares & Haase 2020, Rosado et al. 2009).

철의 생체이용율이 낮기 때문에 주로 아연의 생체이용율과 관련된 연구가 많이 이루어졌으며, 생체이용율은 주로 세포배양이나 쥐나 사람을 이용한 임상 실험으로 측정을 한다(Maares & Haase 2020). 생체이용율은 내적인 요인과 외적 요인에 의해 결정되는데, 우리가 먹는 식품의 아연 함량과 우리의 장에서 소화되는 아연 종류는 일반적으로 5가지(64Zn, 66Zn, 67Zn, 68Zn과 70ZZn)인데, 이들의 비율이 다르기 때문에 생체 이용율을 높이기 위해서는 이들의 종류와 비율이 중요하고, 우리 몸에 들어온 아연의 생체접근성(bioaccessibility)과 PA와 아연의 비율도 중요하며, 생체이용율을 측정하는 방법 역시 중요하다(Gupta et al. 2021). 생물활성을 높이면 생체이용율이 개선되고, 흡수하는 철과 아연 함량이 늘어나면 생체이용율은 낮아진다(Rosado et al. 2009). PA가 없는 경우 아연의 생체이용율은 21%이지만, PA:Zn 비율이 5-15일 경우에는 아연 생체이용율은 11-16%정도이고, PA:Zn 비율이 15이상일때는 생체이용율이 4-11%로 떨어지는데, 칼슘은 PA와 아연의 결합력이 증가해서 생체이용율을 더 감소하는 것으로 추정되지만 아직까지 인체 실험에서 이러한 결과는 보고된 것이 없고, 셀룰로스 같은 식이성 섬유소는 아연 흡수에 영향을 주지 않는 것으로 알려져 있다(Gupta et al. 2021).

PA은 음전하를 많이 띄고 있어서 철(Fe2+/3+)이나 아연(Zn2+)과 같은 미네랄과 킬레이트를 형성해서 체내 흡수를 방해하는데, 이러한 PA은 유기 인(organic phosphorus) 형태로 분자식은 C6H18O24P6이고, dihydrogen-hexaphosphate of myo-inositol (InsP6; Fig. 3A)로 화곡류를 포함한 식물에 존재하는 인의 85%에 해당하며, 나머지 15%는 가용성 무기염(soluble inorganic phosphate, 약 5%) 형태와 신호전달이나 다양한 식물과정에 관여하는 세포내 인산화된 분자(phosphorylated molecule, 약 10-20%)로 존재한다(Cominelli et al. 2020, Raboy 2000, Sparvoli & Cominelli 2015). PA가 종자에서 철과 같은 금속과 결합하면 특정 pH에서 이온화 되어 인산과 음이온의 피테이트(phytate)를 만들어내는데, 종자에 철 피테이트(iron phytate)나 아연 피테이트(zinc phytate)가 형성되면 생체이용율은 급격히 떨어지며, PA는 인산을 적게 가지는 inositol pentaphosphate (IP5), inositol tetraphosphate (IP4)와 inositol triphosphate (IP3)로 분해된다(Perera et al. 2018, Wu et al. 2009). 피테이트가 높은 식단은 체내의 미네랄 생체이용율을 낮추기 때문에 생물강화 측면에서 반드시 고려해야 한다(Al Hasan et al. 2016, Guttieri et al. 2004, Hurrell et al. 2003).

Fig. 3. Biosynthetic pathway involved in synthesis of phytosiderophores (A) and schematic representation of the structure of phytate complex with its six phosphate groups and its hydrolysis using phytase (B) from Gupta et al. (2021). NAS=nicotianamine synthase; NAAT= nicotianamine aminotransferase; DMAS=deoxymugineic acid synthase; MAs=mugineic acids.

PA:Fe와 PA:Zn의 분자량비(molar ratio)가 철과 아연의 생체이용율을 예측할 때 사용이 되는데, 철은 화곡류(cereal)나 두과작물(legume)이 주식인 식사에서는 1미만(건강을 생각한다면 0.4미만)이면 생체이용율이 높고, 아스코브르산(ascorbic acid)이나 고기를 포함한 채소 식단에서는 6이하 정도면 생체이용율이 높으며, 산화형인 Fe3+는 환원형인 Fe2+보다 PA와 킬레이트 형성이 잘되기 때문에 생체이용율이 떨어진다(Hurrell & Egli 2010, Magallanes-Lopez et al. 2017, Moore et al. 2018, Perfecto et al. 2018). 아연의 경우는 5미만이면 생체이용율이 높은 것이고, 5-15는 보통 수준이며, 15이상은 생체이용율이 낮은 것인데, 춘파밀은 2.1-4.1 정도이고, 추파밀은 1.9-4.2로 파종기에 따른 차이가 있었으며, 낮은 PA:Zn 분자량비는 아연의 생체이용율을 높인다(Bilgrami et al. 2018, Salunke et al. 2012).

PA가 철이나 아연과 킬레이션으로 생체이용율을 낮춘다고 해서 함량을 낮추는 것은 주의가 필요한데, PA가 암의 염증이나 진행에 관련된 세포부착 물질(cell adhesion molecule)인 셀렉틴(selectin)과 결합하여 항염증이나 항암 기능을 하고 항산화제로 식물이 받는 비생물적 산화스트레스를 방어하는 역할을 하기 때문에 이러한 역할을 고려해서 PA 함량을 효과적으로 조절하는 전략이 필요하다(Jenab & Thompson 1998. Rhou & Erdman 1995).

피트산 유전 연구

PA가 철과 아연의 생체이용율을 낮추기 때문에 낮게 유지하는 것이 좋지만, PA가 생체에서 이로운 작용을 하기 때문에 적정한 임계점(threshold) 수준을 유지하는 것이 중요하다. 현재까지 어느 수준이 적당한 지에 대한 명확한 결과는 없지만, 인도의 밀⋅보리 연구소(Indian Institute of Wheat and Barley Research, IIWBR)은 최소 1% 수준을 목표로 PA 함량 관련 육종프로그램을 운영하고 있다(Gupta et al. 2021, Ram et al. 2010). 합성품종이나 야생종을 포함한 밀의 PA 함량은 4.6-73.0 mg/g (0.5%-7.3%)였으며, PA를 가수분해하는 피타아제(phytase)의 활성은 밀과 합성품종에서 각각 3.4배와 5.9배로 나타났으며, PA 함량과 피타아제 활성의 유전력은 각각 0.98과 0.82로 높았다(Table 5, Ram et al. 2010). 인도에서는 합성품종과 T. monococcum의 낮은 PA 함량 돌연변이체의 아연 함량이 0.019-0.065 mg/g였고, 대조품종 대비 생체이용율과 아연 함량은 각각 1.2-2배와 1.8-3.3배 증가하였으며, 인도의 낮은 PA 함량을 지닌 EMS 돌연변이체인 MM169과 MM225에 대한 후속 연구들이 진행되고 있고, 카자흐스탄의 감마선 돌연변이체에서는 PA 함량이 1.4-2.1배 낮은 계통이 선발되었다(Kenzhebayeva et al. 2019, Salunke et al. 2012).

Table 5

Variation in phytic acid and phytate (values available in % converted into mg/g) in wheat and related species modified from Gupta et al. (2021).

Wheat material used PA content; phytate (mg/g) References
Wheat bran 10.3-73.0 Harland & Oberleas (1986), Gupta et al. (2013), Cai et al. (2014)
Wheat germ 11.4-39.1 Gupta et al. (2013)
Released varieties 11.7-19.3 Ram et al. (2010)
Synthetic hexaploid wheat 11.1-24.4 Ram et al. (2010)
Wheat genotypes (93) 5.9-20.8 Gupta et al. (2015)
WL711×IITR19 (48 F2 lines) 5.8-20.1 Gupta et al. (2015)
Advanced breeding lines (100) 4.9-15.0 Shitre et al. (2015)
Durum wheats (84) 4.6-7.6 Ficco et al. (2009)
Durum wheats (46) 4.6-9.5 Magallanes-Lopez et al. (2017)
Ploidy level and amphiploids 9.7-20.2 Bilgrami et al. (2018)
Indian and synthetic wheats 9.0-26.5 Ram and Govindan (2020)


PA 함량 관련 QTL 연구를 살펴보면, 미국의 캔사스주의 대표 품종인 Danby와 낮은 PA 함량 계통인 AO2568WS-A-12-10의 171개 후대계통에 대한 GWAS 분석으로 4D와 5A 염색체에 존재하는 2개의 major QTL (qPi.hwwg-4DqPi.hwwg- 5A)과 10개의 후보유전자(candidate genes)가 이 2개의 QTL 내부 또는 근접한 것을 확인하였고, 이들 5개 유전자는 PA 합성과 관계 있는 inositol phosphate metabolism pathway에 관련된 유전자인 것이 확인되었고, PA 함량이 낮은 계통 선발에 활용할 수 있는 6개 KASP (Kompetitive Allele-Specific Polymerase chain reaction)를 보고하였다(Venegas et al. 2022). 현재까지 세포나 임상실험이 수반되어야 하는 생체이용율 관련된 QTL은 없으며, 옥수수에서 수행된 생체이용율 연구에서 철 함량과 철의 생체이용율 QTL을 활용하여 철의 생체이용효율을 높일 수 있다고 한 것을 고려하면 밀에서도 철과 아연의 생체이용율 향상을 위한 QTL이나 GWAS 연구가 필요하다(Lung’aho et al. 2011).

PA 함량을 낮추는데 관련된 유전자들로는 inositol tetraphosphate kinases (TaITPK1, TaITPK2, TaITPK3 and TaITPK4), inositol triphosphate kinase (TaIPK2)과 inositol pentakisphosphate kinase (TaIPK1) 그리고 PA transport와 관련 있는 ABCC 서브클래스 다중약물 내성 관련 수송체 단백질(ABCC subclass multidrug resistance-associated transporter protein)을 코딩하는 유전자인 Zmlpa-1 (Zea mays Loose Plant Architecture-1)의 유사체와 TaABCC13이 보고되었다(Aggarwal et al. 2015, 2018, Bhati et al. 2014). 종실이 발달하는 동안에 호분층에서 이들 유전자의 발현이 다르게 나타나는 것이 발견되었는데, ABCC transporter는 종실에서 합성된 후에 PA 수송과 구획화에 관여하는데 이들 유전자의 기능을 없앤 돌연변이체는 종실에서 PA 함량 감소가 다양하게 나타났으며, ABCC-MRP transporters의 발현 조절이 종실의 PA 함량에 밀접하게 상관이 있음을 의미한다(Aggarwal et al. 2018, Bhati et al. 2015, 2016, Nagy et al. 2009, Panzeri et al. 2011, Pilu et al. 2003, Raboy 2000, Raboy 2009, Sparvoli & Cominelli 2015).

생체이용율 증진에서 피타아제의 역할

종실의 PA는 피타아제 활성이 증가하면 줄어드는데, 피타아제는 종실뿐 아니라 발효, 발아, 식품가공 및 소화 과정에서도 모든 종류의 이노시톨 인산염(inositol phosphate)을 감소시킨다(Fig. 3B, Azeke et al. 2011, Hayakawa et al. 2014). 그러나 종실의 피타아제는 사람의 장에서 PA를 분해하기에는 부족하기 때문에 소화되지 못한 PA는 배설되어 인(phosphate)으로 인한 환경오염을 일으키는 원인이 되기도 하며, 피타아제 활성을 높여 철 흡수를 0.6-23%에서 5.5-42%로 향상시켰다는 보고가 있는데, 생체이용율을 높이기 위해서는 PA 함량을 낮추고 피타아제 활성을 높여야 한다(Brinch-Pedersen et al. 2002, Nielsen et al. 2013). 벼의 결과를 보면, 현미의 피타아제 활성은 640-1326 units/kg (Nanjing)과 794-1496 units/kg (Yanheng)로 지역간 차이가 있었고, 5분도로 도정된 쌀에서는 1550-3605 units/kg (Nanjing)과 2457-4178 units/kg (Yanheng)였고, 10분도 수준에서는 397-754 units/kg (Nanjing)과 357-803 units/kg (Yanheng)였다(Hayakawa et al. 2014).

피타아제 활성은 PAPhy (Purple Acid phosphate Phytase)로 불리는 유전자에 의해서 조절되기 때문에 이 유전자 조절이 생체이용율을 높이는데 중요하고, 콩에서 처음 발견된 이후로 많은 작물에서 보고되었다(Li et al. 2002). 애기장대에서는 PAPhy로 추정되는 유전자가 25개가 보고되었고, 화곡류에서는 10개의 cDNA가 보고되었는데, 밀에서 5개, 보리에서 3개 그리고 옥수수와 벼에서 한 개씩 보고되었다(Dionisio et al. 2011). 밀과 보리는 C-terminal의 염기서열에서 차이가 나는 2개의 paralog인 PAPhy_aPAPhy_b가 있으며, PAPhy_a는 등숙 과정에서 종실이 발달하면서 발현이 되고, PAPhy_b는 발아과정에서 발현되는 것으로 알려져 있으며 관련 마커도 보고되었다(Madsen & Brinch-Pedersen 2019, Vashishth et al. 2017, 2018).

생물활성과 생체이용율 증진을 위한 육종연구

교배육종을 통한 생물활성 증진

CIMMYT에서 개발된 1,500개 이상의 합성품종은 철과 아연 함량은 높았지만 농업형질은 열악하여 육종 소재로 직접 이용되지는 못하고, 품종이나 재래종과 교배를 통해서 수량과 농업형질이 양호하면서 철과 아연 함량이 높은 계통을 육성하였고, 생물활성과 생체이용율이 높은 품종 개발에 힘쓰고 있다(Fig. 4, Rosyara et al. 2019, Velu et al. 2011, 2014). 인도와 파키스탄은 CIMMYT와 공동연구를 통해서 철과 아연 함량이 높은 품종 육성을 하고 있는데, 초기에는 아연 함량에 관심이 많았지만 철과 아연 함량이 서로 높은 상관이 있기 때문에 현재는 철과 아연 함량을 높이는데 중점을 두고 있다(Guzman et al. 2014, Velu et al. 2014, 2017b). 수량과 품질이 양호하면서 철과 아연 함량이 높은 품종들이 육성되었는데, 아연 함량이 75-150% 증가한 계통이 6-7개 보고되었고, 아연 함량이 높은 보통밀 10개와 듀럼밀 1개가 보고되었으며, 인도에서는 보통밀 7품종(WB 02, HPBW 01, Pusa Tejas, Pusa Ujala, PBW1Zn, Zinc Shakti, Ankur Shiva)과 듀럼밀 MACS 4028이 보고되었고, 파키스탄에서는 아연 함량이 높은 Zincol2016이 보고되었다(Gupta et al. 2020, 2021). 이들 품종들의 철과 아연 함량은 각각 46.1 mg/kg과 42 mg/kg으로 대조 품종에 비해 20-40% 높았으며, 최근 멕시코에서는 아연 함량이 높은 품종인 Nohely-F2018이 개발되었고, 방글라데시에서는 BARI Gom 33이, 인도에서는 단백질 함량과 철과 아연 함량이 높은 HI1633이 개발되었고, 철 함량이 높은 HD3298가 육성되었다(Saini et al. 2020). 이들 품종 중 몇몇 품종의 철과 아연 함량은 야생종 밀, Ae. tauschii (Zinc Shakti), Ae. squarrosa (WB02)과 T. turgidum ssp. dicoccum (HPBW-01)과 6배체 껍질 있는 밀인 T. asetivum ssp. Spelta (Zincol2016)로부터 유래하였다(Gupta et al. 2020, 2021, Saini et al. 2020, Singh et al. 2017).

Fig. 4. Schematic diagram of genetic biofortification strategies to enrich Fe and Zn in wheat grain from Tong et al. (2020).

저피트산 계통 육성을 통한 생체이용율 증진

PA 함량이 낮은 돌연변이체(lpa-1, low PA wheat mutant)가 15년 전에 보고된 이후로 저피트산(LPA, low PA)에 대한 연구를 통해서 PA 함량이 45-90% 감소된 계통이 육성되었고, 이러한 노력으로 미국의 대평원 지역에는 단백질 함량과 철과 아연 함량이 높으면서 LPA인 품종이 재배될 수 있었다(Guttieri et al. 2004, 2006, Sparvoli & Cominelli 2015, Venegas et al. 2018a, 2018b). PA가 감소되면 수량도 떨어지지만, 최근 연구를 통해서 lpa1-1 돌연변이이면서 Gpc-B1 대립인자를 지녀서 철과 아연 및 단백질 함량이 높으면서 수량 감소가 없는 8개 LPA 계통(N16MD9012, N16MD9140, N16MD9275, N16MD9268, N16MD9046, N16MD9204, N16MD9074, N16MD9153)이 네브라스카 주립대 연구진에 의해서 육성되었다(Venegas et al. 2018a, 2018b). 이들 계통 중 6계통은 녹병 저항성 유전자인 Lr37/Sr38/Yr17을 지니고 있으며, 이들 계통은 철과 아연 함량이 각각 35%와 15% 증가하였으며, 사람이 흡수할 수 있는 무기인산염(Pi, inorganic phosphate) 함량도 증가하였다(Venegas et al. 2018b).

Pi 함량이 높은 EMS 돌연변이체인 Js-12-LPA는 대조 품종의 종실내 인산의 74.7%가 PA에 결합된 것(PAP, phytic acid P)과 달리 48.2%정도였고, 종실의 전체 인산 함량 차이는 없었지만 Pi 함량이 50.1%로 대조 품종의 9.1%에 비해 월등히 높았지만 농업형질이 열악했다(Guttieri et al. 2004). 춘파 적립계 경질밀 LPA 계통과 대조 품종의 종실과 밀가루 분획별 전체 인산 함량, PAP와 Pi를 조사한 결과, 전체 인산 함량에서는 차이가 없었지만 LPA의 PA 함량이 대조품종 대비 65% 낮고, Pi 함량은 340% 높았다(Guttieri et al. 2006). lpa 대립유전자는 PA 함량을 낮출 뿐 만 아니라 종자 발아, 발육 및 스트레스 반응 등에서 부정적인 측면의 다면발현 효과를 나타내기 때문에, 여교배를 통해서 Js-12-LPA와 lpa1-1의 열악한 농업형질을 극복하고 PA 함량이 낮고 Pi 함량이 높아 생체이용율이 좋은 계통을 육성하였다. 또한 PA 함량이 밀 생리작용과 밀접한 관련이 있기 때문에 농업적 부작용을 최소화하고 PA 함량을 낮추는 연구가 이루어지고 있다(Cominelli et al. 2020, Raboy 2009, Sparvoli & Cominelli 2015). 생물활성과 생체이용율 증진을 위한 유전자좌와 마커가 보고되었지만, 현재까지 MAS (Marker-assisted selection)에 유용하게 활용될 만한 마커는 Gpc-B1이 유일하다고 할 수 있다. Gpc-B1는 철과 아연 함량과 관련 유전자와 가깝게 위치하고 있어서 NAM-B1 근동질 계통에서 철 함량이 18%이상 증가하였으며, 미국, 아르헨티나, 이스라엘, 인도, 일본, 캐나다와 호주 품종에 Gpc-B1이 도입되었다. 미국과 호주 품종 중에는 Burnside, Fernum, Lassik, Lillian과 Somerset이 대표적이며, 종실 단백질 함량이 높은 계통의 93%는 아연 함량이 11.6 mg/kg 증가하였다(Distelfeld et al. 2007, Gupta et al. 2020, 2021, Velu et al. 2018).

결 론

밀 산업 육성법 시행과 기상이변 등 국제 상황을 고려할 때 어느 때 보다 국산밀 자급률 향상에 대한 고민이 깊어지는 상황이다. 이러한 상황에서 수입밀과의 차별화 및 밀가루를 이용한 가공식품의 영양학적 인식 개선을 위해 철 및 아연 등의 무기질 함량이 높은 품종 개발 연구는 국산밀 소비 촉진을 위한 중요한 수단이 될 수 있다.

품종 개발을 위한 육종 소재로써 야생밀 자원은 철과 아연 함량이 높지만 낮은 수량과 열악한 농업형질을 극복해야 하기 때문에 CIMMYT의 합성품종과 야생밀의 유용 형질이 이미 도입된 외국 품종 및 계통을 교배친으로 활용하는 것을 육종 프로그램에서 검토하는 것이 필요하다. 다른 농업형질에 비해서 적은 수의 QTL과 관련 유전자 및 마커가 보고되었지만, 육종프로그램에서 종실의 철과 아연 함량이 높은 자원은 활용도가 인정된 Gpc-B1 마커를 활용하여 생물 활성이 높은 계통을 선발하고, 최근에 보고된 LPA 계통 선발에 효과적인 KASP와 PAPhy 마커를 활용하여 생체이용율이 높은 계통을 선발하는 방법이 가장 효과적일 것이다(Fig. 4). 최근 독일에서 육성된 형질전환체 밀인 HOSUT (high yielding genetically modified lines of wheat)는 대조 품종에 비해 수량이 28% 증가하였고 이와 함께 철과 아연 함량도 30% 정도 증가함이 보고되었다(Wree & Sauer 2016). 철과 아연의 생체함량과 생체이용율 관련 기능이 밝혀진 TaVIT1, TaVIT2, TaIPK1, TaABCC13TaCNR2TaCNR5를 이용한 육종 또한 중요하다. 그러나 철⋅아연과 같은 미네랄 함량은 양적 형질에 의하여 조절됨에 따라 많은 다면발현 현상이 발생하여 농업형질 및 고품질을 위한 밀 육종 목표와는 상충될 수 있다(Son et al. 2013). 따라서 주요 농업형질에 연계된 Rht-B1b, Rht-D1bVrn1Ppd1의 등의 정보 활용이 함께 고려되어야 한다. 또한 많은 미네랄 함량 및 생체이용율 연관 유전자 정보는 최근 거대 유전체집단을 활용한 GWAS 및 QTL 분석 연구, 그리고 표현형 연관 유전자 교정연구와 병행될 때 더욱 효율적이며 정밀한 영양가치가 향상된 밀 품종 개발이 가능할 것으로 판단한다(Lamichhane et al. 2022).

적 요

무기이온 중에서 철과 아연은 인체 면역과 인지 능력 향상은 물론 신진대사 활성에 많은 작용을 하기 때문에 철과 아연의 생물강화와 생체이용률 향상은 매우 중요하다. 본 총설은 유전⋅육종 측면에서 밀의 철, 아연 함량 관련 QTL과 유전자, 마커들과 철과 아연 흡수 관련 기작 및 생체이용률 증진 연구를 정리하였다. 밀 종실의 철, 아연 함량은 보통 6배체밀에서는 함량 증가에 한계가 있으며, 야생종, 합성밀 또는 돌이변이 밀에서 높은 함량을 보이기 때문에 이들 자원의 활용에 대한 연구가 이루어지고 있다. 철과 아연의 생물강화를 위해 관련 유전자에 대한 연구가 많이 진행되고 있으며, 이들 유전자중 Gpc-B1은 뿌리의 철 흡수 증가와 ZIP과 YSL 발현 조절과 연계되어 철과 아연 및 단백질의 종실 전류를 높인다. 생체이용율 증진을 위해 적정 함량의 피트산과 피타아제 활성을 높이는 방향으로 연구가 진행되고 있으며, 피트산과 피타아제 활성은 유전력이 높기 때문에 관련 KASP 마커 개발 및 PAPhy 마커를 활용한 선발이 이루어지고 있다.

사 사

본 연구는 농촌진흥청 국립식량과학원 농업과학기술연구개발사업(과제명: 통밀 기능성⋅영양성분 다량 함유 밀 육종소재 개발, 과제번호: PJ015027022023)의 지원에 의해 이루어진 것으로 이에 감사드립니다.

References
  1. Aggarwal S, Kumar A, Bhati KK, Kaur G, Shukla V, Tiwari S, Pandey AK. 2018. RNAi-mediated downregulation of inositol pentakisphosphate kinase (IPK1) in wheat grains decreases phytic acid levels and increases Fe and Zn accumulation. Front Plant Sci 9: 259.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  2. Aggarwal S, Shukla V, Bhati KK, Kaur M, Sharma S, Singh A, Mantri S, Pandey AK. 2015. Hormonal regulation and expression profiles of wheat genes involved during phytic acid biosynthesis pathway. Plants 4: 298-319.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  3. Al Hasan SM, Hassan M, Saha S, Islam M, Billah M, Islamt S. 2016. Dietary phytate intake inhibits the bioavailability of iron and calcium in the diets of pregnant women in rural Bangladesh: a cross-sectional study. BMC Nutr 2: 24.
    CrossRef
  4. Alomari DZ, Eggert K, von Wiren N, Alqudah AM, Polley A, Plieske J, Ganal MW, Pillen K, Röder MS. 2018. Identifying candidate genes for enhancing grain Zn concentration in wheat. Front Plant Sci 9: 1313.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  5. Alomari DZ, Eggert K, von Wiren N, Polley A, Plieske J, Ganal MW, Liu F, Pillen K, Röder MS. 2019. Whole-genome association mapping and genomic prediction for iron concentration in wheat grains. Int J Mol Sci 20: 76.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  6. Amiri R, Bahraminejad S, Sasani S, Jalali-Honamand S, Fakhri R. 2015. Bread wheat genetic variation for grain's protein, iron and zinc concentrations as uptake by their genetic ability. Eur J Agron 67: 20-26.
    CrossRef
  7. Arora S, Cheema J, Poland J, Uauy C, Chhuneja P. 2019. Genome-wide association mapping of grain micronutrients concentration in Aegilops tauschii.. Front Plant Sci 10: 54.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  8. Azeke MA, Egielewa SJ, Eigbogbo MU, Ihimire IG. 2011. Effect of germination on the phytase activity, phytate and total phosphorus contents of rice (Oryza sativa), maize (Zea mays), millet (Panicum miliaceum), sorghum (Sorghum bicolor) and wheat (Triticum aestivum). J Food Sci Technol 48: 724-729.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  9. Balint AF, Roder MS, Hell R, Galiba G, Börner A. 2007. Mapping of QTLs affecting copper tolerance and the Cu, Fe, Mn and Zn contents in the shoots of wheat seedlings. Biol Plantarum 51: 129-134.
    CrossRef
  10. Bao Z, Bai J, Cui H, Gong C. 2019. A missing link in radial ion transport: ion transporters in the endodermis. Front Plant Sci 10: 713.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  11. Barberon M, Vermeer JE, De Bellis D, Bellis DD, Wang P, Naseer S, Andersen TG, Humbel BM, Nawrath C, Takano J, Salt DE, Geldner N. 2016. Adaptation of root function by nutrient-induced plasticity of endodermal differentiation. Cell 164: 447-459.
    Pubmed CrossRef
  12. Bashir K, Nishizawa NK. 2006. Deoxymugineic acid synthase: a gene important for Fe-acquisition and homeostasis. Plant Signal Behav 1: 290-292.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  13. Bhati KK, Aggarwal S, Sharma S, Mantri S, Singha SP, Bhalla S, Kaur J, Tiwari S, Roya JK, Tuli R, Pandey AK. 2014. Differential expression of structural genes for the late phase of phytic acid biosynthesis in developing seeds of wheat (Triticum aestivum L.). Plant Sci 224: 74-85.
    Pubmed CrossRef
  14. Bhati KK, Alok A, Kumar A, Kaur J, Tiwari S, Pandey AK. 2016. Silencing of ABCC13 transporter in wheat reveals its involvement in grain development, phytic acid accumulation and lateral root formation. J Exp Bot 67: 4379-4389.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  15. Bhati KK, Sharma S, Aggarwal S, Kaur M, Shukla V, Kaur J, Mantri S, Pandey AK. 2015. Genome-wide identification and expression characterization of ABCC-MRP transporters in hexaploid wheat. Front Plant Sci 6: 488.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  16. Bhatta M, Baenziger PS, Waters BM, Poudel R, Belamkar V, Poland J, Morgouno A. 2018. Genome-wide association study reveals novel genomic regions associated with 10 grain minerals in synthetic hexaploid wheat. Int J Mol Sci 19: 3237.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  17. Bilgrami SS, Houshmand S, Kadivar M, Fakheri B, Zandi P, Shariati V, Razavi K, Tavakol E, Mahdinezhad N, Sichani JS, Basu SK, Możdżeń K. 2018. Phytic acid, iron and zinc content in wheat ploidy levels and amphiploids: the impact of genotype and planting seasons. Arch Agron Soil Sci 64: 331-346.
    CrossRef
  18. Borg S, Brinch-Pedersen H, Tauris B, Madsen LH, Darbani B, Noeparvar S, Holm PB. 2012. Wheat ferritins: improving the iron content of the wheat grain. J Cereal Sci 56: 204-213.
    CrossRef
  19. Borrill P, Connorton JM, Balk J, Miller AJ, Sanders D, Uauy C. 2014. Biofortification of wheat grain with iron and zinc: integrating novel genomic resources and knowledge from model crops. Front Plant Sci 5: 1-8.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  20. Briat JF, Duc C, Ravet K, Gaymard F. 2010a. Ferritins and iron storage in plants. Biochem Biophys Acta 1800: 806-814.
    Pubmed CrossRef
  21. Briat JF, Ravet K, Arnaud N, Duc C, Boucherez J, Touraine B, Cellier F, Gaymard F. 2010b. New insights into ferritin synthesis and function highlight a link between iron homeostasis and oxidative stress in plants. Ann Bot 105: 811-822.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  22. Brinch-Pedersen H, Sørensen LD, Holm PB. 2002. Engineering crop plants: getting a handle on phosphate. Trends Plant Sci 7: 118-125.
    Pubmed CrossRef
  23. Brown KH, Rivera JA, Bhutta Z, Gibson RS, King JC, Lönnerdal B, Ruel MT, Sandtröm B, Wasantwisut E, Hotz C. 2004. International Zinc Nutrition Consultative Group (IZiNCG) technical document #1. Assessment of the risk of zinc deficiency in populations and options for its control. Food Nutr Bull 25: S99-203.
    Pubmed
  24. Bruins MJ. 2015. Addressing the risk of inadequate and excessive micronutrient intakes: traditional versus new approaches to seeting adequate and safe micronutrient levels in foods. Food Nutr Res 15: 26220.
    CrossRef
  25. Cai L, Choi I, Lee C.K, Park KK, Baik BK. 2014. Bran characteristics and bread-baking quality of whole grain wheat flour. Cereal Chem 91: 398-405.
    CrossRef
  26. Cakmak I, Kalayci M, Kaya Y, Torun AA, Aydin N, Wang Y, Arisoy Z, Erden H, Yazici A, Gokmen O, Oztuturk L, Horst WJ. 2010. Biofortification and localization of zinc in wheat grain. J Agric Food Chem 58: 9092-9102.
    Pubmed CrossRef
  27. Cakmak I, Ozkan H, Braun HJ, Welch RM, Romheld V. 2000. Zinc and iron concentrations in seeds of wild, primitive and modern wheats. Food Nutr Bull 21: 401-403.
    CrossRef
  28. Cakmak I, Torun A, Millet E, Feldman M, Fahima T, Korol A, Nevo E, Braun HJ, Özkan H. 2004. Triticum dicoccoides: an important genetic resource for increasing zinc and iron concentration in modern cultivated wheat. Soil Sci Plant Nutr 50: 1047-1054.
    CrossRef
  29. Calderini DF, Ortiz-Monasterio I. 2003. Are synthetic hexaploids a means of increasing grain element concentrations in wheat?. Euphytica 134: 169-178.
    CrossRef
  30. Chan SSL, Ferguson EL, Bailey K, Fahmida U, Harpera TB, Gibson RS. 2007. The concentrations of iron, calcium, zinc and phytate in cereals and legumes habitually consumed by infants living in east Lombok, Indonesia. J Food Comp Anal 20: 609-617.
    CrossRef
  31. Chatzav M, Peleg Z, Ozturk L, Yazici A, Fahima T, Cakmak I, Saranga Y. 2010. Genetic diversity of grain nutrients in wild emmer wheat: potential for wheat improvement. Ann Bot 105: 1211-1220.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  32. Chhuneja P, Dhaliwal HS, Bains NS, Singh K. 2006. Aegilops kotschyi and Aegilops tauschii as sources for higher levels of grain Iron and Zinc. Plant Breed 125: 529-531.
    CrossRef
  33. Clemens S, Deinlein U, Ahmadi H, Höreth S, Uraguchi S. 2013. Nicotianamine is a major player in plant Zn homeostasis. Biometals 26: 623-632.
    Pubmed CrossRef
  34. Colangelo EP, Guerinot ML. 2004. The essential basic helix-loop-helix protein FIT1 is required for the iron defciency response. Plant Cell 16: 3400-3412.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  35. Colangelo EP, Guerinot ML. 2006. Put the metal to the petal: metal uptake and transport throughout plants. Curr Opin Plant Biol 9: 322-330.
    Pubmed CrossRef
  36. Cominelli E, Pilu R, Sparvoli F. 2020. Phytic acid and transporters: what can we learn from low phytic acid mutants?. Plants 9: 69.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  37. Connorton JM, Jones ER, Rodriguez-Ramiro I, Fairweather-Tait S, Uauy C, Balk J. 2017. Wheat vacuolar iron transporter TaVIT2 transports Fe and Mn and is effective for biofortification. Plant Physiol 174: 2434-2444.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  38. Crespo-Herrera LA, Govindan V, Stangoulis J, Stangoulis J, Hao Y, Singh RP. 2017. QTL mapping of grain Zn and Fe concentrations in two hexaploid wheat RIL populations with ample transgressive segregation. Front Plant Sci 8: 1800.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  39. Crespo-Herrera LA, Velu G, Singh RP. 2016. Quantitative trait loci mapping reveals pleiotropic effect for grain iron and zinc concentrations in wheat. Ann Appl Biol 169: 27-35.
    CrossRef
  40. Cu ST, Guild G, Nicolson A, Velub G, Singh R, Stangoulis J. 2020. Genetic dissection of zinc, iron, copper, manganese and phosphorus in wheat (Triticum aestivum L.) grain and rachis at two developmental stages. Plant Sci 291: 110338.
    Pubmed CrossRef
  41. Curie C, Cassin G, Couch D, Divol F, Higuchi K, Jean ML, Misson J, Schikora A, Czernic P, Mari S. 2009. Metal movement within the plant: contribution of nicotianamine and yellow stripe 1-like transporters. Ann Bot 103: 1-11.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  42. Curie C, Panaviene Z, Loulergue C, Dellaporta S, Briat JE, Walker EL. 2001. Maize yellow stripe1 encodes a membrane protein directly involved in Fe(III) uptake. Nature 409: 346-349.
    Pubmed CrossRef
  43. Das S, Chaki AK, Hossain A. 2019. Breeding and agronomic approaches for the biofortification of zinc in wheat (Triticum aestivum L) to combat zinc deficiency in millions of a population: a Bangladesh perspective. Acta Agrobot 72: 1770.
    CrossRef
  44. Devi P, Kaushik P, Saini DK. 2019. QTLs Identified for biofortification traits in wheat: a review. Preprints 2019080120.
    CrossRef
  45. Dhaliwal SS, Hari Ram H, Shukla AK, Mavi GS. 2019. Zinc biofortification of bread wheat, triticale, and durum wheat cultivars by foliar zinc fertilization. J Plant Nutr 42: 813-822.
    CrossRef
  46. Díaz-Benito P, Banakar R, Rodríguez-Menéndez S, Capell T, Pereiro R, Christou P, Abadía J, Fernández B, Álvarez-Fernández A. 2018. Iron and zinc in the embryo and endosperm of rice (Oryza sativa L.) seeds in contrasting 2′-deoxymugineic acid/nicotianamine scenarios. Front Plant Sci 9: 1190.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  47. Dionisio G, Madsen CK, Holm PB, Welinder KG, Jørgensen M, Stoger E, Arcalis E, Brinch-Pedersen H. 2011. Cloning and characterization of purple acid phosphatase phytases from wheat, barley, maize, and rice. Plant Physiol 156: 1087-1100.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  48. Distelfeld A, Cakmak I, Peleg Z, Ozturk L, Yazici AM, Budak H, Sarangac Y, Fahima T. 2007. Multiple QTL-effects of wheat Gpc-B1 locus on grain protein and micronutrient concentrations. Physiol Plant 129: 635-643.
    CrossRef
  49. Du X, Wang H, He J, Zhu B, Guo J, Hou W, Weng Q, Zhang X. 2018. Identification of nicotianamine synthase genes in Triticum monococcum and their expression under different Fe and Zn concentrations. Gene 672: 1-7.
    Pubmed CrossRef
  50. Evens NP, Buchner P, Williams LE, Hawkesford MJ. 2017. The role of ZIP transporters and group F bZIP transcription factors in the Zn-defciency response of wheat (Triticum aestivum). Plant J 92: 291-304.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  51. Ficco DBM, Riefolo C, Nicastro G, Simone VD, Di Gesù AM, Beleggia R, Platani C, Cattivelli L, Vita PD. 2009. Phytate and mineral elements concentration in a collection of Italian durum wheat cultivars. Field Crops Res 111: 235-242.
    CrossRef
  52. Frontela C, Scarino ML, Ferruzza S, Ros G, Martínez C. 2009. Effect of dephytinization on bioavailability of iron, calcium and zinc from infant cereals assessed in the Caco-2 cell model. World J Gastroenterol 15: 1977-1984.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  53. Geldner N. 2013. The endodermis. Annu Rev Plant Biol 64: 531-558.
    Pubmed CrossRef
  54. Godecke T, Steiin AJ, Qaim M. 2018. The global burden of chronic and hidden hunger: trends and determinants. Glob Food Sec 17: 21-29.
    CrossRef
  55. Goel S, Singh B, Gwal S, Jaat RS, Singh NK. 2018. Variability in Fe and Zn content among Indian wheat landraces for improved nutritional quality. Indian J Genet 78: 426-432.
  56. Gorafi YSA, Ishii T, Kim JS, Elbashir AAE, Tsujimoto H. 2016. Genetic variation and association mapping of grain iron and zinc contents in synthetic hexaploid wheat germplasm. Plant Genet Resour 16: 9-17.
    CrossRef
  57. Goto F, Yoshihara T, Shigemoto N, Toki S, Takaiwa F. 1999. Iron fortification of rice seed by the soybean ferritin gene. Nat Biotechnol 17: 282-286.
    Pubmed CrossRef
  58. Graham RD, Senadhira D, Beebe S, Iglesiasc C, Monasteriod I. 1999. Breeding for micronutrient density in edible portions of staple food crops conventional approaches. Field Crops Res 60: 57-80.
    CrossRef
  59. Green L, Rogers EE. 2004. FRD3 controls iron localization in Arabidopsis. Plant Physiol 136: 2523-2531.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  60. Gupta PK, Balyan HS, Sharma S, Kumar R. 2020. Genetics of yield, abiotic stress tolerance and biofortification in wheat (Triticum aestivum L.). Theor Appl Genet 133: 1569-1602.
    Pubmed CrossRef
  61. Gupta PK, Balyan HS, Sharma S, Kumar R. 2021. Biofortification and bioavailability of Zn, Fe and Se in wheat: present status and future prospects. Theor Appl Genet 134: 1-35.
    Pubmed CrossRef
  62. Gupta RK, Gangoliya SS, Singh NK. 2013. Reduction of phytic acid and enhancement of bioavailable micronutrients in food grains. J Food Sci Technol 52: 676-684.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  63. Gupta RK, Gangoliya SS, Singh NK. 2015. Screening and characterization of wheat germplasms for phytic acid and iron content. J Agric Sci Technol 17: 747-756.
  64. Guttieri M, Bowen D, Dorsch JA, Raboy V, Souza E. 2004. Identification and characterization of a low phytic acid wheat. Crop Sci 44: 418-424.
    CrossRef
  65. Guttieri MJ, Baenziger PS, Frels K, Carver B, Arnall B, Waters BM. 2015. Variation for grain mineral concentration in a diversity panel of current and historical great plains hard winter wheat germplasm. Crop Sci 55: 1035-1052.
    CrossRef
  66. Guttieri MJ, Peterson KM, Souza EJ. 2006. Agronomic performance of low phytic acid wheat. Crop Sci 46: 2623-2629.
    CrossRef
  67. Guzman C, Medina-Larque AS, Velu G. 2014. Use of wheat genetic resources to develop biofortified wheat with enhanced grain zinc and iron concentrations and desirable processing quality. J Cereal Sci 60: 617-622.
    CrossRef
  68. Hao Y, Velu G, Penã RJ, Singh S, Singh RP. 2014. Genetic loci associated with high grain zinc concentration and pleiotropic effect on kernel weight in wheat (Triticum aestivum L.). Mol Breed 34: 1893-1902.
    CrossRef
  69. Harding KL, Aguayo VM, Webb P. 2018. Hidden hunger in South Asia: a review of recent trends and persistent challenges. Publ Health Nutr 21: 785-795.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  70. Harland BF, Oberleas D. 1986. Anion-exchange method for determination of phytate in foods-collaborative study. J Assoc Of Anal Chem 69: 667-670.
    CrossRef
  71. Hayakawa T, Suzuki K, Miura H, Ohno T, Igaue I. 2014. Myo-inositol polyphosphate intermediates in the dephosphorylation of phytic acid by acid phosphatase with phytase activity from rice bran. Agric Biol Chem 54: 279-286.
    CrossRef
  72. Heidari B, Padash S, Dadkhodaie A. 2016. Variations in micronutrients, bread quality and agronomic traits of wheat landrace varieties and commercial cultivars. Aust J Crop Sci 10: 377-384.
    CrossRef
  73. Hurrell R, Egli I. 2010. Iron bioavailability and dietary reference values. Am J Clin Nutr 91: 1461S-1467S.
    Pubmed CrossRef
  74. Hurrell RF, Reddy MB, Juillerat MA, Cook JD. 2003. Degradation of phytic acid in cereal porridges improves iron absorption by human subjects. Am J Clin Nutr 77: 1213-1219.
    Pubmed CrossRef
  75. Hussain S, Maqsood M, Miller L. 2012. Bioavailable zinc in grains of bread wheat varieties of Pakistan. Cereal Res Commun 40: 62-73.
    CrossRef
  76. Jakoby M, Wang HY, Reidt W, Weisshaar B, Bauer P. 2004. FRU (BHLH029) is required for induction of iron mobilization genes in Arabidopsis thaliana. FEBS Lett 577: 528-534.
    Pubmed CrossRef
  77. Jenab MA, Thompson LU. 1998. The influence of phytic acid in wheat bran on early biomarkers of colon carcinogenesis. Carcinogenesis 19: 1087-1092.
    Pubmed CrossRef
  78. Jobson EM, Martin JM, Schneider TM, Giroux MJ. 2018. The impact of the Rht-B1b, Rht-D1b, and Rht-8 wheat semi-dwarfing genes on flour milling, baking, and micronutrients. Cereal Chem 95: 770-778.
    CrossRef
  79. Kamaral C, Neate SM, Gunasinghe N, Milham PJ, Paterson DJ, Kopittke PM, Seneweera S. 2022. Genetic biofortification of wheat with zinc: Opportunities to fine-tune zinc uptake, transport and grain loading. Physiol Plant 174: e13612.
    Pubmed CrossRef
  80. Kaur G, Shukla V, Kumar A, Kaur M, Goel P, Singh P, Shukla A, Meena V, Kaur J, Singh J, Mantri S, Rouached H, Pandey AK. 2019. Integrative analysis of hexaploidy wheat roots identifies signature components during iron starvation. J Exp Bot 70: 6141-6161.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  81. Kaur K, Sharma A, Mavi GS, Srivastava P, Kaur H, Sharma H, Singh S, Kushwah A, Sohu VS. 2021. Biofortified wheat: Harnessing genetic diversity for improved nutritional quality to eradicated hidden hunger. Crop Sci 62: 802-819.
    CrossRef
  82. Kenzhebayeva S, Abekova A, Atabayeva S, Yernazarova G, Omirbekova N, Zhang G, Turasheva S, Asrandina S, Sarsu F, Wang Y. 2019. Mutant lines of spring wheat with increased iron, zinc, and micronutrients in grains and enhanced bioavailability for human health. Biomed Res Int 2019: 1-10.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  83. Kenzhebayeva SS, Abekova A, Alnurova A, Shoinbekova SA, Zhang G, Asrandina SSh, Tashenev DK, Sarsu F. 2018. Variation in grain proteins content and nutritionally important protein fractions concentration in spring wheat mutant lines. Int J Biol Chem 11: 47-50.
    CrossRef
  84. Kenzhebayeva SS, Doktyrbay G, Capstaff M, Sarsu F, Omirbekova NZh, Eilam T, Tashenev DK, Miller AJ. 2017. Searching a spring wheat mutation resource for correlations between yield, grain size, and quality parameters. J Crop Improv 31: 209-228.
    CrossRef
  85. Khan MK, Pandey A, Akkaya MS, Gezgin S, Hamurcu M, Hakki EE. 2017. Wheat biofortification-a potential key to human malnutrition. J Elem 22: 937-944.
  86. Khoshgoftarmanesh AH, Schulin R, Chaney RL, Daneshbanksh B, Afyuni M. 2010. Micronutrient-efficient genotypes for crop yield and nutritional quality in sustainable agriculture. A review. Agron Sustain Dev 30: 83-107.
    CrossRef
  87. Kobayashi T, Itai RN, Ogo Y, Kakei Y, Nakanishi H, Takahashi M, Nishizawa NK. 2009. The rice transcription factor IDEF1 is essential for the early response to iron defciency and induces vegetative expression of late embryogenesis abundant genes. Plant J 60: 948-961.
    Pubmed CrossRef
  88. Kobayashi T, Nakanishi H, Nishizawa NK. 2010. Recent insights into iron homeostasis and their application in graminaceous crops. Proc Jpn Acad Ser B Phys Biol Sci 86: 900-913.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  89. Kobayashi T, Nishizawa NK. 2012. Iron uptake, translocation, and regulation in higher plants. Annu Rev Plant Biol 63: 131-152.
    Pubmed CrossRef
  90. Kobayashi T, Ozu A, Kobayashi S, An G, Jeon JS, Nishizawa NK. 2019. OsbHLH058 and OsbHLH059 transcription factors positively regulate iron defciency responses in rice. Plant Mol Biol 101: 471-486.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  91. Krishnappa G, Singh AM, Chaudhary S, Ahlawat AK, Singh SK, Shukla RB, Jaiswal JP, Singh GP, Solanki IS. 2017. Molecular mapping of the grain iron and zinc concentration, protein content and thousand kernel weight in wheat (Triticum aestivum L.). PLoS ONE 12: e0174972.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  92. Kumar J, Gautam S, Gahlaut V, Goel N, Meher PK, Mishra KK, Mishra PC, Sehgal D, Virkam P, Sansaloni C, Singh S, Sharma PK, Gupta PK. 2018. Genetics of Fe, Zn, β-carotene, GPC and yield traits in bread wheat (Triticum aestivum L.) using multi-locus and multitraits GWAS. Euphytica 214: 219.
    CrossRef
  93. Kumar S, Palve A, Joshi C, Srivastava RK, Rukhsar. 2019. Crop biofortification for iron (Fe), zinc (Zn) and vitamin A with transgenic approaches. Heliyon 5: e01914.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  94. Kutman UB, Yildiz B, Ozturk L, Cakmak I. 2010. Biofortification of durum wheat with zinc through soil and foliar applications of nitrogen. Cereal Chem 87: 1-9.
    CrossRef
  95. Lamichhane S, Thapa S. 2022. Advances from conventional to modern plant breeding methodologies. Plant Breed Biotech 10: 1-4.
    CrossRef
  96. Li D, Zhu H, Liu K, Liu X, Leggewie G, Udvardi M, Wang D. 2002. Purple acid phosphatases of Arabidopsis thaliana. Comparative analysis and differential regulation by phosphate deprivation. J Biol Chem 277: 27772-27781.
    Pubmed CrossRef
  97. Liu J, Wu B, Singh RP, Velu G. 2019. QTL mapping for micronutrients concentration and yield component traits in a hexaploidy wheat mapping population. J Cereal Sci 88: 57-64.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  98. Long TA, Tsukagoshi H, Busch W, Lahner B, Salt DE, Benfey PN. 2010. The bHLH transcription factor POPEYE regulates response to iron defciency in Arabidopsis roots. Plant Cell 22: 2219-2236.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  99. Lucca P, Hurrell R, Potrykus I. 2001. Genetic engineering approaches to improve the bioavailability and the level of iron in rice grains. Theor Appl Genet 102: 392-397.
    CrossRef
  100. Ludwig Y, Slamet-Loedin IH. 2019. Genetic biofortification to enrich rice and wheat grain iron: from genes to product. Front Plant Sci 10: 833.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  101. Lung'aho MG, Mwaniki AM, Szalma SJ, Hart JJ, Rutzke MA, Kochian LV, Glahn RP, Hoekenga OA. 2011. Genetic and physiological analysis of iron biofortification in maize kernels. PLoS ONE 6: e20429.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  102. Maares M, Haase H. 2020. A guide to human zinc absorption: general overview and recent advances of in vitro intestinal models. Nutrients 12: 762.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  103. Madsen CK, Brinch-Pedersen H. 2019. Molecular advances on phytases in barley and wheat. Int J Mol Sci 20: 2459.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  104. Magallanes-Lopez AM, Hernandez-Espinosa N, Velu G, Posadas-Romano G, Ordoñez-Villegas VMG, Crossa J, Ammar K, Guzmán C. 2017. Variability in iron, zinc and phytic acid content in a worldwide collection of commercial durum wheat cultivars and the effect of reduced irrigation on these traits. Food Chem 237: 499-505.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  105. Moore KL, Rodriguez-Ramiro I, Jones ER, Jones EJ, Rodríguez-Celma J, Halsey K, Domoney C, Shewry PR, Fairweather-Tait S, Balk J. 2018. The stage of seed development influences iron bioavailability in pea (Pisum sativum L.). Sci Rep 8: 6865.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  106. Moore KL, Rodriguez-Ramiro I, Jones ER, Jones EJ, Rodríguez-Celma J, Halsey K, Domoney C, Shewry PR, Fairweather-Tait S, Balk J. 2018. The stage of seed development influences iron bioavailability in pea (Pisum sativum L.). Sci Rep 8: 6865.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  107. Morgounov A, Gomez-Becerra HF, Abugalieva A, Dzhunusova M, Yessimbekova M, Muminjanov H, Zelenskiy Y, Ozturk L, Cakmak I. 2007. Iron and zinc grain density in common wheat grown in Central Asia. Euphytica 155: 193-203.
    CrossRef
  108. Nagy R, Grob H, Weder B, Klein M, Frelet-Barrand A, Schjoerring JK, Brearley C, Martinoia E. 2009. The Arabidopsis ATP-binding cassette protein AtMRP5/AtABCC5 is a high affinity inositol hexakisphosphate transporter involved in guard cell signaling and phytate storage. J Biol Chem 284: 33614-33622.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  109. Neelam K, Rawat N, Tiwari V, Kumar S, Chhuneja P, Singh K, Randhawa GS, Dhaliwal HS. 2011. Introgression of group 4 and 7 chromosomes of Ae. peregrina in wheat enhances grain iron and zinc density. Mol Breed 28: 623-634.
    CrossRef
  110. Neelam K, Tiwari VK, Rawat N, Tripathi SK, Randhawa GS, Dhaliwal HS. 2010. Identification of Aegilops species with higher production of phytosiderophore and iron and zinc uptake under micronutrient-sufficient and -deficient conditions. Plant Genet Resour 8: 132-141.
    CrossRef
  111. Nie Z, Zhao P, Shi H, Wang Y, Qin S, Liu H. 2019. Nitrogen supply enhances zinc uptake and root-to-shoot translocation via upregulating the expression of TaZIP3 and TaZIP7 in winter wheat (Triticum aestivum). Plant Soil 44: 501-517.
    CrossRef
  112. Nielsen AV, Tetens I, Meyer AS. 2013. Potential of phytase-mediated iron release from cereal-based foods: a quantitative view. Nutrients 5: 3074-3098.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  113. Ogo Y, Itai RN, Nakanishi H, Kobayashi T, Takahashi M, Mori S, Nishizawa NK. 2007. The rice bHLH protein OsIRO2 is an essential regulator of the genes involved in Fe uptake under Fe-defcient conditions. Plant J 51: 366-377.
    Pubmed CrossRef
  114. Ogo Y, Kobayashi T, Itai RN, Nakanishi H, Kakei Y, Takahashi M, Toki S, Mori S, Nishizawa NK. 2008. A novel NAC transcription factor, IDEF2, that recognizes the iron defciency-responsive element 2 regulates the genes involved in iron homeostasis in plants. J Biol Chem 283: 13407-13417.
    Pubmed CrossRef
  115. Ortiz-Monasterio I, Graham RD. 2000. Breeding for trace minerals in wheat. Food Nutr Bull 21: 392-396.
    CrossRef
  116. Ortiz-Monasterio JI, Palacios-Rojas E, Meng E, Trethowan PR, Penã RJ. 2007. Enhancing the mineral and vitamin content of wheat and maize through plant breeding. J Cereal Sci 46: 293-307.
    CrossRef
  117. Palmer CM, Hindt MN, Schmidt H, Clemens S, Guerinot ML. 2013. MYB10 and MYB72 are required for growth under iron-limiting conditions. PLoS Genet 9: e1003953.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  118. Palmgren MG, Clemens S, Williams LE, Kramer U, Borg S, Schjørring JK, Sanders D. 2008. Zinc biofortification of cereals: problems and solutions. Trends Plant Sci 13: 464-473.
    Pubmed CrossRef
  119. Panzeri D, Cassani E, Doria E. 2011. A defective ABC transporter of the MRP family, responsible for the bean lpa1 mutation, affects the regulation of the phytic acid pathway, reduces seed myoinositol and alters ABA sensitivity. New Phytol 191: 70-83.
    Pubmed CrossRef
  120. Pearce S, Tabbita F, Cantu D, Buffalo V, Avni R, Vazquez-Gross H, Zhao R, Conley CJ, Distelfeld A, Dubcovksy J. 2014. Regulation of Zn and Fe transporters by the GPC1 gene during early wheat monocarpic senescence. BMC Plant Biol 14: 368.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  121. Peleg Z, Cakmak I, Ozturk L, Yazici A, Jun Y, Budak H, Korol ab, Fahima T, Saranga Y. 2009. Quantitative trait loci conferring grain mineral nutrient concentrations in durum wheat x wild emmer wheat RIL population. Theor Appl Genet 119: 353-369.
    Pubmed CrossRef
  122. Perera I, Seneweera S, Hirotsu N. 2018. Manipulating the phytic acid content of rice grain toward improving micronutrient bioavailability. Rice 11: 4.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  123. Perfecto A, Rodriguez-Ramiro I, Rodriguez-Celma J, Sharp P, Balk J, Fairweather-Tait S. 2018. Pea ferritin stability under gastric pH conditions determines the mechanism of iron uptake in Caco-2 cells. J Nutr 148: 1229-1235.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  124. Persson DP, de Bang TC, Pedas PR, Kutman UB, Cakmak I, Andersen B, Finnie C, Schjoerring JK, Husted S. 2016. Molecular speciation and tissue compartmentation of zinc in durum wheat grains with contrasting nutritional status. New Phytol 211: 1255-1265.
    Pubmed CrossRef
  125. Persson DP, Hansen TH, Laursen KH, Schjoerring JK, Husted S. 2009. Simultaneous iron, zinc, sulfur and phosphorus speciation analysis of barley grain tissues using SEC-ICP-MS and IP-ICP-MS. Metallomics 1: 418-426.
    Pubmed CrossRef
  126. Pilu R, Panzeri D, Gavazzi G, Rasmussen SK, Consonni G, Nielsen E. 2003. Phenotypic, genetic and molecular characterization of a maize low phytic acid mutant (lpa241). Theor Appl Genet 107: 980-987.
    Pubmed CrossRef
  127. Pu Z, Ma Y, He Q, Chen G, Wang J, Liu Y, Jiang Q, Li W, Dai S, Wei Y, Zeng Y. 2014. Quantitative trait loci associated with micronutrient concentrations in two recombinant inbred wheat lines. J Integr Agric 13: 2322-2329.
    CrossRef
  128. Qiao K, Wang F, Liang S, Wang H, Hu Z, Chai T. 2019a. Improved Cd, Zn and Mn tolerance and reduced Cd accumulation in grains with wheat-based cell number regulator TaCNR2.. Sci Rep 9: 870.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  129. Qiao K, Wang F, Liang S, Wang H, Hu Z, Chai T. 2019b. New biofortification tool: Wheat TaCNR5 enhances zinc and manganese tolerance and increases zinc and manganese accumulation in rice grains. J Agric Food Chem 67: 9877-9884.
    Pubmed CrossRef
  130. Qu LQ, Yoshihara T, Ooyama A, Goto F, Takaiwa F. 2005. Iron accumulation does not parallel the high expression level of ferritin in transgenic rice seeds. Planta 222: 225-233.
    Pubmed CrossRef
  131. Raboy V. 2000. Low-phytic-acid grains. Food Nutr Bull 21: 423-427.
    CrossRef
  132. Raboy V. 2009. Approaches and challenges to engineering seed phytate and total phosphorus. Plant Sci 79: 281-296.
    CrossRef
  133. Ram S, Govindan V. 2020. Improving wheat nutritional quality through biofortifcation. pp. 205-224. In: Igrejas G, Ikeda TM, Guzmán C (Eds) Wheat quality for improving processing and human health. Springer Nature, Switzerland AG.
    CrossRef
  134. Ram S, Verma A, Sharma S. 2010. Large variability exits in phytase levels among Indian wheat varieties and synthetic hexaploids. J Cereal Sci 52: 486-490.
    CrossRef
  135. Rawat N, Neelam K, Tiwari VK, Randhawa GS, Friebe B, Gill BS, Dhaliwal HS. 2011. Development and molecular characterization of wheat-Aegilops kotschyi addition and substitution lines with high grain protein, iron, and zinc. Genome 54: 943-953.
    Pubmed CrossRef
  136. Rawat N, Tiwari VK, Neelam K, Randhawa GS, Chhuneja P, Singh K, Dhaliwal HS. 2009b. Development and characterization of Triticum aestivum-Aegilops kotschyi amphiploids with high grain iron and zinc contents. Plant Genet Resour 7: 271-280.
    CrossRef
  137. Rawat N, Tiwari VK, Singh N, Randhawa GS, Singh K, Chhuneja P, Dhaliwal HS. 2009a. Evaluation and utilization of Aegilops and wild Triticum species for enhancing iron and zinc content in wheat. Genet Resour Crop Evol 56: 53-64.
    CrossRef
  138. Rengel Z, Batten GD, Crowley DE. 1999. Agronomic approaches for improving the micronutrient density in edible portions of field crops. Field Crop Res 60: 27-40.
    CrossRef
  139. Rhou JR, Erdman JV. 1995. Phytic acid in health and disease. Crit Rev Food Sci Nutr 35: 495-508.
    Pubmed CrossRef
  140. Riaz A, Noor-ul-Huda Abbas A, Raza S. 2017. Biofortification of wheat with iron. Int J Adv Sci Res 3: 69-76.
    CrossRef
  141. Ricachenevsky FK, Menguer PK, Sperotto RA, Fett JP. 2015. Got to hide your Zn away: molecular control of Zn accumulation and biotechnological applications. Plant Sci 236: 1-17.
    Pubmed CrossRef
  142. Roberts LA, Pierson AJ, Panaviene Z, Walker EL. 2004. Yellow stripe1. Expanded roles for the maize iron-phytosiderophore transporter. Plant Physiol 135: 112-120.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  143. Romheld V. 1991. The role of phytosiderophores in aquisition of iron and other micronutrients in gaminecous species -an ecological approach. Plant Soil 130: 127-134.
    CrossRef
  144. Rosado JL, Hambidge KM, Miller LV, Garcia OP, Westcott J, Gonzalez K, Conde J, Hotz C, Pfeiffer W, Ortiz-Monasterio I, Krebs NF. 2009. The quantity of zinc absorbed from wheat in adult women is enhanced by biofortification. J Nutr 139: 1920-1925.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  145. Roshanzamir H, Kordenaeej A, Bostani A. 2013. Mapping QTLs related to Zn and Fe concentrations in bread wheat (Triticum aestivum) grain using microsatellite markers. Iran J Genet Plant Breed 2: 10-17.
  146. Rosyara U, Kishii M, Payne T, Sansaloni CP, Singh RP, Braun H, Dreisigacker S. 2019. Genetic contribution of synthetic hexaploid wheat to CIMMYT's spring bread wheat breeding germplasm. Sci Rep 9: 12355.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  147. Saini DK, Devi P, Kaushik P. 2020. Advances in genomic interventions for wheat biofortification: a review. Agronomy 10: 62.
    CrossRef
  148. Salunke R, Rawat N, Tiwari VK, Neelam K, Randhawa GS, Dhaliwal HS, Roy P. 2012. Determination of bioavailable-zinc from biofortified wheat using a coupled in vitro digestion/Caco-2 reporter-gene based assay. J Food Comp Anal 25: 149-159.
    CrossRef
  149. Shariatipour N, Heidari B, Richards CM. 2021. Meta-analysis of QTLome for grain zinc and iron contents in wheat (Triticum aestivum L.). Euphytica 217: 1-14.
    CrossRef
  150. Sharma S, Kaur G, Kumar A, Meena V, Kaur J, Pandey AK. 2019. Overlapping transcriptional expression response of wheat zinc-induced facilitatorlike transporters emphasize important role during Fe and Zn stress. BMC Mol Biol 20: 22.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  151. Sharma S, Kaur G, Kumar A, Meena V, Ram H, Kaur J, Pandey AK. 2020. Gene expression pattern of vacuolar-iron transporter-like (VTL) genes in hexaploid wheat during metal stress. Plants 9: 229.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  152. Shi R, Li H, Tong Y, Jing R, Zhang F, Zou C. 2008. Identification of quantitative trait locus of zinc and phosphorus density in wheat (Triticum aestivum L.) grain. Plant Soil 306: 95-104.
    CrossRef
  153. Shi R, Tong Y, Jing R, Zhang F, Zou C. 2013. Characterization of quantitative trait loci for grain minerals in hexaploid wheat (Triticum aestivum L.). J Integr Agric 12: 1512-1521.
    CrossRef
  154. Sinclair SA, Kramer U. 2012. The zinc homeostasis network of land plants. Biochim Biophys Acta 1823: 1553-1567.
    Pubmed CrossRef
  155. Singh R, Govindan V, Andersson MS. 2017. Zinc-biofortified wheat: harnessing genetic diversity for improved nutritional quality. Sci Br Biofortif Ser 1: 1-4.
  156. Shitre AS, Gadekar DA, Vikas VR, Bakshi S, Kumar V, Vishwakarma G, Das BK. 2015. Genotypic variation for phytic acid, inorganic phosphate and mineral contents in advanced breeding lines of wheat (Triticum aestivum L.). Electron J Plant Breed 6: 395-402.
  157. Son JH, Kim KH, Shin S, Kim HS, Kim NS, Hyun JN, Shim SI, Lee CK, Park KG, Kang CS. 2013. ISSR-derived molecular makers for Korean wheat cultivar identification. Plant Breed Biotechnol 1: 262-269.
    CrossRef
  158. Sparvoli F, Cominelli E. 2015. Seed biofortification and phytic acid reduction: a conflict of interest for the plant?. Plants 4: 728-755.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  159. Srinivasa J, Arun B, Mishra VK, Singh GP, Velu G, Babu R, Vasistha NK, Joshi AK. 2014. Zinc and iron concentration QTL mapped in a Triticum spelta×T. aestivum cross. Theor Appl Genet 127: 1643-1651.
    Pubmed CrossRef
  160. Sun X, Marza F, Ma H, Carver BF, Bai G. 2010. Mapping quantitative trait loci for quality factors in an inter-class cross of US and Chinese wheat. Theor. Appl. Genet 120: 1041-1051.
    Pubmed CrossRef
  161. Tabbita F, Pearce S, Barneix AJ. 2017. Breeding for increased grain protein and micronutrient content in wheat: 10 years of the GPC-B1 gene. J Cereal Sci 73: 183-191.
    CrossRef
  162. Tan J, Wang J, Chai T, Zhang Y, Feng S, Li Y, Zhao H, Liu H, Chai X. 2013. Functional analyses of TaHMA2, a P(1B)-type ATPase in wheat. Plant Biotech J 11: 420-431.
    Pubmed CrossRef
  163. Tiwari C, Wallwork H, Arun B, Mishra VK, Velu G, Stangoulis J, Kumar U, Joshi AK. 2016. Molecular mapping of quantitative trait loci for zinc, iron and protein content in the grains of hexaploid wheat. Euphytica 207: 563-570.
    CrossRef
  164. Tiwari VK, Rawat N, Chhuneja P, Neelam K, Aggarwal R, Randhawa GS, Dhaliwal HS, Keller B, Singh K. 2009. Mapping of quantitative trait loci for grain iron and zinc concentration in diploid A genome wheat. J Hered 100: 771-776.
    Pubmed CrossRef
  165. Tiwari VK, Rawat N, Neelam K, Kumar S, Randhawa GS, Dhaliwal HS. 2010. Substitution of 2S and 7U chromosome of Aegilops kotschyi in wheat enhance grain iron and zinc concentration. Theor Appl Genet 121: 259-269.
    Pubmed CrossRef
  166. Tiwari VK, Rawat N, Neelam K, Randhawa GS, Singh K, Chhuneja P, Dhaliwal HS. 2008. Development of Triticum turgidum ssp. durum-Aegilops longissima amphiploids with high iron and zinc content through unreduced gamete formation in F1 hybrids. Genome 51: 757-766.
    Pubmed CrossRef
  167. Tong J, Sun M, Wang Y, Zhang Y, Rasheed A, Li M, Xia X, He Z, Hao Y. 2020. Dissection of molecular processes and genetic architecture underlying iron and zinc homeostasis for biofortification: From model plants to common wheat. Itnl J Mol Sci 21: 9280.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  168. Uauy C, Distelfeld A, Fahima T, Blenchl A, Dubcovsky J. 2006. A NAC gene regulating senescence improves grain protein, zinc, and iron content in wheat. Science 314: 1298-1301.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  169. Upadhyaya HD, Bajaj D, Das S, Kumar V, Gowda CLL, Sharma S, Tyagi AK, Parida SK. 2016. Genetic dissection of seediron and zinc concentrations in chickpea. Sci Rep 6: 24050.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  170. Vasconcelos M, Datta K, Oliva N, Khalekuzzaman M, Torrizo L, Krishnan S, Oliveira M, Goto F, Datta SK. 2003. Enhanced iron and zinc accumulation in transgenic rice with the ferritin gene. Plant Sci 164: 371-378.
    CrossRef
  171. Vasconcelos MW, Gruissem W, Bhullar NK. 2017. Iron biofortification in the 21st century: setting realistic targets, overcoming obstacles, and new strategies for healthy nutrition. Curr Opin Biotechnol 44: 8-15.
    Pubmed CrossRef
  172. Vashishth A, Ram S, Beniwal V. 2017. Cereal phytases and their importance in improvement of micronutrients bioavailability. 3 Biotech 7: 42.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  173. Vashishth A, Ram S, Beniwal V. 2018. Identification of PCR-based DNA marker linked to high phytase level of wheat. J Crop Sci Biotechnol 21: 83-88.
    CrossRef
  174. Vatansever R, Filiz E, Eroglu S. 2017. Genome-wide exploration of metal tolerance protein (MTP) genes in common wheat (Triticum aestivum): insights into metal homeostasis and biofortifcation. Biometals 30: 217-235.
    Pubmed CrossRef
  175. Velu G, Ortiz-Monasterio I, Cakmak I, Hao Y, Singh RP. 2014. Biofortification strategies to increase grain zinc and iron concentrations in wheat. J Cereal Sci 59: 365-372.
    CrossRef
  176. Velu G, Singh R, Huerta-Espino J, Pena J, Ortiz-Monasterio I. 2011. Breeding for enhanced Zn and Fe concentration in CIMMYT spring wheat germplasm. Czech J Genet Plant Breed 47: S174-S177.
    CrossRef
  177. Velu G, Singh RP, Crespo-Herrera L, Juliana P, Dreisigacker S, Valluru R, Stangoulis J, Sohu VS, Mavi GS, Mishra VK, Balasubramaniam A, Chatrath R, Gupta V, Singh GP, Joshi AK. 2018. Genetic dissection of grain zinc concentration in spring wheat for mainstreaming biofortification in CIMMYT wheat breeding. Sci Rep 8: 13526.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  178. Velu G, Singh RP, Huerta-Espino J, Penã RJ, Arunc B, Mahendru-Singhd A, Mujahide Y, Sohuf VS, Mavif GS, Crossaa J, Alvaradoa G, Joshi AK, Pfeiffer WH. 2012. Performance of biofortified spring wheat genotypes in target environments for grain zinc and iron concentrations. Field Crops Res 137: 261-267.
    CrossRef
  179. Velu G, Singh RP, Huerta J, Guzmán C. 2017a. Genetic impact of Rht dwarfing genes on grain micronutrients concentration in wheat. Field Crop Res 214: 373-377.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  180. Velu G, Tutus Y, Gomez-Becerra HF, Hao Y, Demir L, Kara R, Crespo-Herrera LA, Orhan S, Yazici A, Singh RP, Cakmak I. 2017b. QTL mapping for grain zinc and iron concentrations and zinc efficiency in a tetraploid and hexaploid wheat mapping populations. Plant Soil 411: 81-99.
    CrossRef
  181. Venegas JP, Graybosch R A, Wienhold B, Rose DJ, Waters BM, Baenziger PS, Eskridge K, Bai G, Amand PS. 2018b. Biofortification of hard red winter wheat by genes conditioning low phytate and high grain protein concentration. Crop Sci 58: 1942-1953.
    CrossRef
  182. Venegas JP, Graybosch RA, Baenziger PS, Guihua Bai, Paul St. Amand. 2018a. Registration of great plains-adapted reduced phytate winter wheat germplasm. J Plant Regist 12: 405-410.
    CrossRef
  183. Venegas JP, Guttierri MJ, Boehm JD Jr, Graybosch RA, Bai G, Amand PC, Palmer N, Hussain W, Blecha S, Baenziger PS. 2022. Genetic architecture of the high-inorganic phosphate phenotype derived from a low-phytate mutant in winter wheat. Crop Sci 62: 1228-1241.
    CrossRef
  184. Wang S, Yin L, Tanaka H, Tanaka K, Tsujimoto H. 2011. Wheat-Aegilops chromosome addition lines showing high iron and zinc contents in grains. Breed Sci 61: 189-195.
    CrossRef
  185. Wang M, Kawakami Y, Bhullar NK. 2019. Molecular analysis of iron deficiency response in hexaploid wheat. Front Sustain Food Syst 3: 67.
    CrossRef
  186. Wree P, Sauer J. 2016. High yield genetically modified wheat in Germany: socio economic assessment of its potential. pp. 80-96. Proc. of 55th Annual Conference of German Association of Agricultural Economists. Giessen, Germany.
  187. Wu P, Tian JC, Walker CE, Wang FC. 2009. Determination of phytic acid in cereals-a brief review. Int J Food Sci Technol 44: 1671-1676.
    CrossRef
  188. Xu Y, An D, Liub D, Zhang A, Xua H, Li B. 2012. Molecular mapping of QTLs for grain zinc, iron and protein concentration of wheat across two environments. Field Crops Res 138: 57-62.
    CrossRef
  189. Yan JY, Li CX, Sun L, Ren JY, Li GX, Ding ZJ, Zheng SJ. 2016. A WRKY transcription factor regulates Fe translocation under Fe defciency. Plant Physiol 171: 2017-2027.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  190. Yasmin Z, Paltridge N, Graham R, Huynh BL, Stangoulis J. 2014. Measuring genotypic variation in wheat seed iron first requires stringent protocols to minimize soil iron contamination. Crop Sci 54: 255-264.
    CrossRef
  191. Yuan YX, Zhang J, Wang DW, Ling HQ. 2005. AtbHLH29 of Arabidopsis thaliana is a functional ortholog of tomato FER involved in controlling iron acquisition in strategy I plants. Cell Res 15: 613-621.
    Pubmed CrossRef
  192. Yuan YX, Wu HL, Wang N. 2008. FIT interacts with AtbHLH38 and AtbHLH39 in regulating iron uptake gene expression for iron homeostasis in Arabidopsis. Cell Res 18: 385-397.
    Pubmed CrossRef
  193. Zamioudis C, Hanson J, Pieterse CM. 2014. β-Glucosidase BGLU42 is a MYB72-dependent key regulator of rhizobacteria-induced systemic resistance and modulates iron defciency responses in Arabidopsis roots. New Phytol 204: 368-379.
    Pubmed CrossRef
  194. Zhang B, Chen W, Liu B, Zhang L, Zhao D, Xiao Y, Liu D, Zhang H. 2014. Comparison of grain zinc and iron concentration between synthetic hexaploid wheats and their parents. Agric Sci 5: 1433-1439.
    CrossRef
  195. Zhang J, Dell B, Biddulph B, Drake-Brockman F, Walker E, Khan N, Wong D, Hayden M, Appels R. 2013. Wild-type alleles of Rht-B1 and Rht-D1 as independent determinants of thousand-grain weight and kernel number per spike in wheat. Mol Breed 32: 771-783.
    CrossRef
  196. Zhao FJ, McGrath SP. 2009. Biofortification and phytoremediation. Curr Opin Plant Biol 12: 373-380.
    Pubmed CrossRef
  197. Zhao RR, Qu BY, Tong YP, Zou CQ. 2019. Iron and zinc accumulation in winter wheat regulated by NICOTIANAMINE SYNTHASE responded to increasing nitrogen levels. J Plant Nutr 42: 1624-1636.
    CrossRef
  198. Zheng L, Cheng Z, Ai C. 2010. Nicotianamine, a novel enhancer of rice iron bioavailability to humans. PLoS ONE 5: e10190.
    Pubmed KoreaMed CrossRef


March 2024, 56 (1)
Full Text(PDF) Free

Social Network Service
Services

Cited By Articles
  • CrossRef (0)

Funding Information